Hongos marinos: amigos y rivales

Resumen

Desde la superficie hasta el fondo oceánico, habitan los hongos microscópicos, los cuales, a pesar de ser invisibles a nuestra vista, son cruciales para el funcionamiento adecuado de los ecosistemas marinos. En manglares, arrecifes, playas, la columna de agua y en el fondo del mar, los hongos son responsables de la descomposición de restos orgánicos, promoviendo así, la liberación y distribución de carbono. Además, establecen “amistades” sinceras y feroces “rivalidades” con otros organismos marinos como las bacterias, algas o mamíferos que contribuyen a mantener el ecosistema en equilibrio. Los científicos comenzaron a descubrir los secretos de estas conexiones y creen que estos microorganismos serán aliados importantes para la biorremediación, ¿te gustaría descubrir por qué?
Palabras clave: interacciones marinas, micobucle, micromicetes, bioprospección fúngica, hongos marinos.

Marine fungi: friends and rivals

Abstract

From the surface to the ocean floor, microscopic fungi dwell. Although invisible to the naked eye, they are crucial for the proper functioning of marine ecosystems. In mangroves, coral reefs, beaches, the water column, and the seabed, fungi are responsible for breaking down organic matter, thus promoting the release and distribution of carbon. Moreover, they form sincere “friendships” and fierce “rivalries” with other marine organisms such as bacteria, algae, and mammals, all of which help maintain ecosystem balance. Scientists have begun to uncover the secrets of these interactions and believe that these microorganisms could be key allies in bioremediation. Would you like to find out why?
Keywords: marine interactions, mycoloop, microfungi, fungal bioprospecting, marine fungi.

Los hongos en su entorno

Al pensar en hongos inmediatamente nos vienen a la mente aquellos que comemos, como los champiñones (Agaricus bisporus) o el huitlacoche (Mycosarcoma maydis); los que hemos visto crecer en el suelo de jardines o sobre los troncos de los árboles, e incluso pensamos en personajes famosos como los del videojuego Mario Bros®. Sin embargo, estos increíbles organismos también habitan en numerosos ecosistemas marinos tales como arrecifes, playas, manglares1, en la columna de agua del océano, el fondo marino y muchos otros más. Estimaciones conservadoras sugieren que podrían existir más de 10,000 especies de hongos marinos, de los cuales únicamente se conocen 1,898 (Calabon et al., 2023), por lo que aún existe un gran número de especies de hongos por describir en el mar.

Estos microorganismos son capaces de llevar a cabo funciones vitales como el crecimiento y la reproducción bajo las condiciones ambientales características de los ecosistemas marinos como: una alta salinidad (35 g/L en promedio), un pH básico (8 a 8.3), y valores de presión hidrostática2 que varían entre 1 atm (en aguas superficiales) y hasta 1000 atm (en fosas oceánicas profundas) (Sánchez, 2007) (ver figura 1). Es por ello, que poseen rasgos que les permiten habitar estos ecosistemas, tales como: la regulación de la presión osmótica3 en sus células, para adaptarse a salinidades altas; cambios morfológicos; producción de metabolitos secundarios4; y en algunos grupos, la presencia de flagelos5 que contribuyen a su desplazamiento en el mar (Gladfelter et al., 2019).

Figura 1. Ejemplos de hongos aislados de sedimentos colectados en ventilas hidrotermales de mar profundo, donde se ilustra su crecimiento en el laboratorio: A) Penicillium brefeldianum. B) Aspergillus sydowii. C) Aspergillus cejpii.
Crédito: elaboración propia.

Los hongos marinos son heterótrofos, o sea, que se alimentan de otros organismos, y desempeñan roles ecológicos como la descomposición de lignocelulosa6 presente en restos orgánicos, y la desintegración de animales muertos, promoviendo así la liberación de carbono orgánico y nutrientes en el océano (Gladfelter et al., 2019). También forman parte de las redes tróficas marinas y establecen interacciones ecológicas con organismos como algas, peces, mamíferos marinos, bacterias e incluso con el ser humano.

Aquí, te estarás preguntando: ¿qué son las interacciones ecológicas? Estas relaciones son las que se establecen entre dos o más organismos, y sus efectos pueden ser benéficos, neutros o perjudiciales y varían en escalas espacio-temporales. Por ejemplo, en el antagonismo o parasitismo, un organismo sobrevive a costa de otro, provocándole daño o incluso la muerte. En el mutualismo o cooperación, los organismos implicados se benefician y comparten recursos. Por el contrario, la competencia es un tipo de interacción, en la cual ambos organismos son perjudicados (ver figura 2).

Figura 2. Esquema de interacciones ecológicas y los efectos en las especies que participan; (+) significa un estado favorable, (-) un estado perjudicial y (0) un estado neutro en la adecuación de los organismos.
Crédito: elaboración propia.

Existen otros tipos de interacción no tan conocidas como el comensalismo, amensalismo y neutralismo. En el comensalismo, uno de los organismos es beneficiado mientras que el otro no es afectado negativamente ni beneficiado por la interacción. Contrario a ello, en el amensalismo, uno de los organismos es afectado negativamente mientras que el otro permanece estable sin daños ni beneficios. Finalmente, en el neutralismo, los organismos que interaccionan no presentan algún beneficio o efecto negativo cuando conviven, por lo que se mantienen en un estado estable (Begon et al., 2006) (ver figura 2). ¿Cómo son las interacciones ecológicas que establecen los hongos en diferentes ecosistemas marinos?

Los hongos en los manglares

Algunas especies de Aspergillus, Penicillium, y Fusarium establecen una relación endosimbiótica7 con diferentes especies de mangle al sintetizar compuestos antimicrobianos y proteger al mangle de patógenos (Cadamuro et al., 2021). En la rizósfera8, también se lleva a cabo una interacción de cooperación entre el mangle Avicennia sp. y algunos hongos (Trichoderma y Lecanicillium) los cuales, proporcionan al mangle tolerancia a factores de estrés biótico (patógenos) y abiótico (estrés hídrico) y promueven el crecimiento de la planta (Vanegas et al., 2019) (ver figura 3).

Figura 3. Ejemplos de interacción ecológica que pueden presentar los hongos marinos en donde (+) significa un efecto benéfico, (-) un efecto perjudicial y (0) un efecto neutro en la adecuación de los organismos.
Crédito: elaboración propia.

En la parte acuática de los manglares, se conocen interacciones de competencia entre hongos y bacterias. La interacción ocurre entre los hongos Cladosporium y Paraphaeosphaeria y bacterias tales como Staphylococcus aureus y Bacillus licheniformis. En esta interacción, los micromicetes9 dañan la estructura de las biopelículas bacterianas10. Por su parte, las bacterias impiden esto mediante la producción de metabolitos secundarios que inhiben el crecimiento de los hongos, evitan el asentamiento de otras especies y alteran la estructura de la comunidad (Miao y Qian, 2005) (ver figura 3).

En este ecosistema también se han detectado interacciones de antagonismo ocasionados por especies fúngicas como Leptosphaeria avicenniae y Trematosphaeria mangrovis. Esta interacción se origina por el biodeterioro11 que generan estos hongos saprobios12 en las partes sumergidas del mangle. No obstante, especies de Penicillium y Aspergillus presentan una interacción de comensalismo en la rizósfera del mangle, al descomponer la materia orgánica acumulada y convertir el fósforo inorgánico poco accesible insoluble a fósforo disponible soluble para las plantas del ecosistema (Kohlmeyer, 1969). De esta forma, los hongos participan como pioneros en la degradación de sustratos, liberan nutrientes al medio y fomentan el establecimiento de otros organismos (Thatoi et al., 2013).

En las columnas de agua

En la columna de agua del océano se presenta una de las interacciones de parasitismo más importantes en los ecosistemas marinos. La interacción inicia cuando hongos Chytridiomycota parasitan al fitoplancton13. A esto se le conoce como mycoloop o micobucle (ver figura 3). En este proceso, los hongos liberan al sistema carbono orgánico disuelto, el cual es utilizado por las bacterias heterótrofas marinas que, a su vez, son consumidas por el zooplancton14 (Kagami et al., 2014). De esta forma, los hongos marinos influyen en la disponibilidad del carbono en la columna de agua y en el ciclo del carbono marino.

Los hongos marinos establecen interacciones antagónicas con organismos dentro de la columna de agua causando algunas enfermedades, no obstante, son poco comunes. Por ejemplo, los mamíferos marinos como focas y delfines pueden contraer criptococosis, una enfermedad causada por los hongos Cryptococcus neoformans y Cryptococcus gattii, que puede afectar el tracto respiratorio y el sistema nervioso central. Sin embargo, se ha reportado que estas infecciones ocurren esporádicamente y sólo cuando el organismo está en contacto con otros organismos enfermos o sitios que dispersan al patógeno como escorrentías15 o afluentes (Danesi et al., 2021).

Arrecifes coralinos y ecosistemas costeros

En arrecifes coralinos, una de las interacciones antagonistas conocidas ocurre entre el coral Gorgonia ventalina y los hongos asociados a sus tejidos (comúnmente de los géneros Penicillium y Aspergillus). Los corales pueden enfermar de aspergilosis (enfermedad cuyo agente causal conocido es Aspergillus sydowii y provoca lesiones o la muerte del coral) debido a condiciones estresantes (por ejemplo, aumento de la temperatura del agua). Sin embargo, ahora se sabe que esta enfermedad también puede presentarse a causa de la disminución de la micobiota nativa (hongos comúnmente asociados al coral), dando como resultado el crecimiento de hongos patógenos oportunistas (como Aspergillus flavus, Penicillium citrinum, Tritirachium sp. entre otros) en el tejido del coral (Toledo-Hernández et al., 2008). Al parecer, las enfermedades provocadas por hongos en los corales son más complejas de lo que parece, por lo que es necesario seguir estudiando la dinámica de las interacciones en la micobiota de los corales y su efecto en sus hospederos.

En las esponjas, el mutualismo es una de las interacciones mejor estudiadas. Por ejemplo, los hongos proporcionan nutrientes, protección contra la luz ultravioleta y producción de metabolitos secundarios con efecto antimicrobiano (Maldonado et al., 2005; Suryanarayanan, 2012). Incluso, se ha reportado que en Chondrilla nucula, las esponjas madre transmiten algunos de estos hongos a sus hijos, por lo que se cree que esta interacción es fundamental durante su desarrollo.

Las interacciones ecológicas pueden llegar a ser bastante complejas e involucrar a más de un organismo. Tal es el caso del antagonismo generado por el alga Lobophora variegata, que mediante la producción de sustancias antifúngicas como la loboforolida, evita el ataque de hongos como Dendryphiella salina, Lindra thalassiae y Candida albicans. Sin embargo, se cree que este antifúngico en realidad es producido por una de las bacterias endosimbióticas del alga (Kubanek et al., 2003).

En el fondo marino y sus ecosistemas extremos

Las ventilas hidrotermales de mar profundo son ecosistemas que destacan por chimeneas con flujos de temperaturas mayores a 350 °C. Los hongos en este ecosistema son saprobios, parásitos o patógenos oportunistas de invertebrados (Burgaud et al., 2014). Un ejemplo, es el antagonismo entre levaduras (Capronia) y mejillones (Bathymodiolus brevior). En esta interacción, las levaduras invaden el tejido del organismo provocando daños severos que pueden llevar a la muerte. En este ecosistema también se llevan a cabo interacciones comensalistas, por ejemplo, entre camarones (Rimicaris exoculata) y levaduras (Candida atlantica y Rhodosporidium diobovatum), en donde las levaduras obtienen nutrientes a partir de la circulación de agua en la cámara branquial de los camarones (Burgaud et al., 2010) (ver figura 3).

Además, en los sedimentos de aguas profundas, se llevan a cabo diferentes tipos de interacción incluyendo antagonismos y competencias entre hongos, bacterias y arqueas a través de compuestos antimicrobianos. Estas interacciones han sido poco estudiadas por la dificultad de obtener muestras de estos ecosistemas, por lo que aún hay muchos detalles por conocer de estos sitios extremos (Redou et al., 2015). En los ecosistemas bentónicos16, por ejemplo, en la Antártida los hongos marinos establecen interacciones con macroalgas. Estas interacciones pueden ser mutualismo o parasitismo (Varrella et al., 2021).

Conclusión

Las interacciones que establecen los hongos marinos entre ellos y con otros organismos, son cruciales para el funcionamiento adecuado de los ecosistemas marinos, ya que impactan en la descomposición de restos orgánicos, promoviendo así, la liberación y distribución de carbono. Estas “amistades” sinceras y feroces “rivalidades” contribuyen a mantener el ecosistema en equilibrio. Además, promueven la producción de metabolitos secundarios que pueden contribuir a la creación de nuevos fármacos como los antibióticos (Burgaud et al., 2014).

Por ejemplo, a través del análisis de las interacciones entre hongos y bacterias de manglares, se descubrieron compuestos con propiedades antimicrobianas y anti-incrustantes (Nicolás et al., 2018). El incrustamiento marino es la acumulación de microorganismos, larvas, entre otros, en superficies sumergidas en el agua. Estos organismos corroen y dañan las superficies en las que se encuentran. El incrustamiento marino es difícil de prevenir y combatir por lo que causa pérdidas económicas importantes. Por lo tanto, sustancias con propiedades antibacterianas son una solución a esta situación al inhibir el crecimiento de microorganismos en las superficies de construcciones. Este tipo de estudios contribuyen al hallazgo de nuevas biomoléculas con uso potencial en beneficio del ser humano.

Los hongos marinos también poseen un gran potencial en áreas como la biorremediación17. Se ha demostrado que, durante interacciones con bacterias, se genera una sinergia debido a la cooperación metabólica que se presenta entre estos dos grupos (hongos y bacterias), que se traduce en un mayor impacto en la biorremediación en conjunto que la que se podría realizar únicamente por hongos (McGenity et al., 2012). Este tipo de investigaciones actualmente se encuentran en desarrollo, sin embargo, tienen un prometedor futuro.

Sitios de interés

• Hongos marinos, con Judith Posadas tv unam
• Hongos marinos: un mundo desconocido en el fondo marino (video)

Referencias

• Begon, M., Townsend, C. R., y Harper, J. L. (2006). Ecology from individuals to ecosystems (4.a ed.). Blackwell Publishing. https://tinyurl.com/msctzuan
• Burgaud, G., Arzur, D., Durand, L., Cambon-Bonavita, M. A., y Barbier, G. (2010). Marine culturable yeasts in deep-sea hydrothermal vents: Species richness and association with fauna. fems Microbiology Ecology, 73(1),121-133. https://doi.org/10.1111/j.1574-6941.2010.00881.x
• Burgaud, G., Meslet‐Cladière, L., Barbier, G., y Edgcomb, V. P. (2014). Astonishing Fungal Diversity in Deep‐Sea Hydrothermal Ecosystems: An Untapped Resource of Biotechnological Potential? En S. La Barre y J. M. Kornprobst (Eds.), Outstanding Marine Molecules (pp. 85-98). John Wiley & Sons Online Library. https://doi.org/10.1002/9783527681501.ch04
• Cadamuro, R. D., da Silveira Bastos, I. M. A., Silva, I. T., Cabral da Cruz, A.C., Robl, D., Sandjo Pergaud, L., Alves, S., Lorenzo, J. M., Rodríguez-Lázaro, D., Treichel, H., Steindel, M., y Fongaro, G. (2021). Bioactive compounds from mangrove endophytic fungus and their uses for microorganism control. Journal of Fungi, 7(6), 2-19. https://doi.org/10.3390/jof7060455
• Calabon, M. S., Gareth Jones, E. B., Pang, K. L., Abdel-Wahab, M. A., Jin, J., Devadatha, B., Sadaba, R. B., Apurillo, C. C., y Hyde, K. D. (2023). Updates on the classification and numbers of marine fungi. Botanica Marina, 66(4), 213-238. https://doi.org/10.1515/bot-2023-0032
• Danesi, P., Falcaro, C., Schmertmann, L. J., Monteiro de Miranda, L. H., Krockenberger, M., y Malik, R. (2021). Cryptococcus in wildlife and free-living mammals. Journal of Fungi, 7(1), 1-23. https://doi.org/10.3390/jof7010029
• Galicia-Nicolás, E. D. C., Águila-Ramírez, R. N., Rico-Virgen, E. G., y Medina-López, M. A. (2018). Colonización y sucesión de organismos marinos implicados en el proceso de biofouling en paneles sumergidos en la Paz, Baja California Sur, México. En A. Pérez-Morales y M.C. Álvarez-García (Coords.), Estudios recientes en el Océano Pacífico Mexicano (pp. 25-42). Universidad de Colima.
• Gladfelter, A. S., James, T. Y., y Amend, A. S. (2019). Marine fungi. Current Biology, 29(6), R191-R195. https://doi.org/10.1016/j.cub.2019.02.009
• Kagami, M., Miki, T., y Takimoto, G. (2014). Mycoloop: Chytrids in aquatic food webs. Frontiers in Microbiology, 5, 1-9. https://doi.org/10.3389/fmicb.2014.00166
• Kohlmeyer, J. (1969). Ecological notes on fungi in Mangrove forests. Transactions of the British Mycological Society, 53(2), 237-250. https://doi.org/10.1016/s0007-1536(69)80058-6
• Kubanek, J., Jensen, P. R., Keifer, P. A., Sullards, M. C., Collins, D. O., y Fenical, W. (2003). Seaweed resistance to microbial attack: A targeted chemical defense against marine fungi. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 100(12), 6916-6921. https://doi.org/10.1073/pnas.1131855100
• Maldonado, M., Cortadellas, N., Trillas, M-I., y Rutzler, K. (2005). Endosymbiotic yeast maternally transmitted in a marine sponge. Biological Bulletin, 209(2),94-106. https://doi.org/10.2307/3593127
• McGenity, T. J., Folwell, B. D., McKew, B. A., y Sanni, G. O. (2012). Marine crude-oil biodegradation: a central role for interspecies interactions. Aquatic Biosystems, 8(1), 1-19. https://doi.org/10.1186/2046-9063-8-10
• Miao, L., y Qian, P. Y. (2005). Antagonistic antimicrobial activity of marine fungi and bacteria isolated from marine biofilm and seawaters of Hong Kong. Aquatic microbial ecology, 38(3), 231-238. http://dx.doi.org/10.3354/ame038231
• Sánchez, O. (2007). Ecosistemas acuáticos: diversidad, procesos, problemática y conservación. En O. Sánchez, M. Herzig, E. Peters, R. Márquez y L. Zambrano (Eds.), Perspectivas sobre conservación de ecosistemas acuáticos en México (pp.11-36). Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales, Instituto Nacional de Ecología, United States Fish & Wildlife Service, Unidos por la Conservación A.C y Escuela de Biología de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.
• Suryanarayanan, T. S. (2012). The diversity and importance of fungi associated with marine sponges. Botanica Marina, 55(6), 553-564. https://doi.org/10.1515/bot-2011-0086
• Thatoi, H., Behera, B. C., y Mishra, R. R. (2013). Ecological role and biotechnological potential of mangrove fungi: a review. Mycology, 4(1), 54-71. https://doi.org/10.1080/21501203.2013.785448
• Toledo-Hernández, C., Zuluaga-Montero, A., Bones-González, A., Rodríguez, J. A., Sabat, A. M., y Bayman, P. (2008). Fungi in healthy and diseased sea fans (Gorgonia ventalina): is Aspergillus sydowii always the pathogen? Coral Reefs, 27(3), 707-714. https://doi.org/10.1007/s00338-008-0387-2
• Vanegas, J., Muñoz-García, A., Pérez-Parra, K. A., Figueroa-Galvis, I., Mestanza, O., y Polanía, J. (2019). Effect of salinity on fungal diversity in the rhizosphere of the halophyte Avicennia germinans from a semi-arid mangrove. Fungal Ecology, 42, 1-9. https://doi.org/10.1016/j.funeco.2019.07.009
• Varrella, S., Barone, G., Tangherlini, M., Rastelli, E., Dell’anno, A., y Corinaldesi, C. (2021). Diversity, ecological role and biotechnological potential of antarctic marine fungi. Journal of Fungi, 7 (5), 1-24. https://doi.org/10.3390/jof7050391

Recepción: 2024/01/30. Aceptación: 2024/09/02. Publicación: 2025/05/09.