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Vol. 24, núm. 4 julio-agosto 2023

¡No lo tires, aprovéchalo, es bioeconomía!

Elena Pérez-Urria Carril, Beatriz Pintos López, Rafael Urrialde de Andrés y Arancha Gómez Garay Cita

Resumen

La humanidad tiene por delante grandes retos, entre ellos producir alimentos y energía para una población mundial de casi 8 mil millones de personas. Esta producción debe ser compatible con el mantenimiento y mejora, si cabe, de los medios y entornos naturales o agrícolas. De no ser así, esos medios se agotarán, se destruirán y no habrá posibilidad de producir nada, materias primas —alimentos, materiales o energía— que sostienen nuestras sociedades. Por otra parte, el sector agroalimentario genera multitud de residuos que pueden ser aprovechados para obtener una variedad de productos de alto valor que pueden ser utilizados en agricultura, alimentación o como materia para generar energía. De aquí nace la necesidad de aprovechar los residuos biológicos, los residuos de la agricultura y la alimentación, y contribuir a mejorar los sistemas de producción. La bioeconomía se presenta como una estrategia para alcanzar esa meta.
Palabras clave: bioeconomía, recursos, residuos, alimentos, energía.

Don’t throw it away, make use of it, it’s bioeconomy!

Abstract

Humanity faces great challenges, including producing food and energy for a world population of almost 8 billion people. This production must be compatible with the maintenance and improvement, if possible, of the natural or agricultural means and environments. Otherwise, those means will run out, they will be destroyed and there will be no possibility of producing anything, raw materials —food, materials or energy— that sustain our societies. On the other hand, the agri-food sector generates a multitude of residues that can be used to obtain a variety of high-value products that can be used in agriculture, food or as a material to generate energy. From here arises the need to take advantage of biological waste, agricultural and food waste, and contribute to improving production systems. The bioeconomy is presented as a strategy to achieve this goal.
Keywords: bioeconomy, resources, waste, food, energy.

Bioeconomía

Qué sostiene nuestras sociedades en cualquier rincón del mundo?, la respuesta es: la economía. Pero hay más, porque hoy se habla de economía, economía circular, bioeconomía y bioeconomía circular. ¿Qué es todo esto?

Economía hace referencia a los sistemas de producción, distribución, comercio y consumo de bienes y servicios de una sociedad o de un país. En ella se ubican los alimentos y la energía, por ejemplo.

¿Y si implementamos la economía circular? Este concepto se basa en mantener el valor de los productos, materiales y recursos durante el mayor tiempo posible, al mismo tiempo que se minimiza la generación de residuos (Comisión Europea, 2020). Implica el uso eficiente de los recursos, lo que nos lleva a un punto crucial: los residuos son en realidad recursos. Algunos ejemplos de esto son el caucho de los neumáticos desechados, que puede ser utilizado para producir un material sustituto del neopreno; los residuos plásticos que pueden ser reutilizados para fabricar ropa; y las pantallas, metales y baterías de los teléfonos móviles que también pueden ser reutilizados.

La bioeconomía implica “utilizar recursos biológicos renovables de la tierra y el mar, como cultivos, bosques, peces, animales y microorganismos para producir alimentos, materiales y energía” (Comisión Europea, 2018). Un ejemplo de esto son los residuos vegetales, como hojas, tallos, cáscaras o pieles, que pueden ser procesados para obtener biocombustibles (bioetanol, biodiésel), biomateriales (sorbentes, fertilizantes biológicos), alimentos para la ganadería, o para extraer compuestos químicos valiosos en industrias como la alimentaria, farmacéutica o textil. Las instalaciones industriales que llevan a cabo este procesamiento de biomasa residual se conocen como ‘biorrefinerías’.

Muchos aspectos de la bioeconomía van más allá de los objetivos de la economía circular, ya que involucran nuevas funcionalidades de productos y servicios, lo que implica mucho más que simplemente mantener el valor de las cosas durante el mayor tiempo posible (Carus y Dammer, 2018). Sin embargo, la bioeconomía también puede ser circular, ya que convierte los residuos en recursos (productos) de alto valor para diversas industrias. La bioeconomía circular tiene tres aspectos y perspectivas fundamentales: económica, social y ambiental, al hacer, rehacer, utilizar, reutilizar y reciclar los recursos biológicos, incluyendo los recursos vegetales.

Recursos y residuos vegetales

Los recursos vegetales —biomasa “verde”—, se generan con base en la capacidad fotosintética de las plantas y algas, esto significa que pueden absorber la luz y transformar esa energía en otra forma de energía, la química, como sacarosa y almidón. La agricultura o la silvicultura producen biomasa que se procesa para obtener alimentos, piensos, energía, biocombustibles, compuestos fitoquímicos1, materiales, en general productos de base biológica. Este procesamiento genera residuos y subproductos que pueden y deben volver a utilizarse, estableciéndose así un círculo de actuaciones y una cadena de valor que maximiza el aprovechamiento de los recursos vegetales, así como de los residuos que se producen revalorizándolos (Ubandoa et al., 2020).

La bioeconomía basada en recursos vegetales produce y procesa biomasa vegetal y presenta un aspecto fundamental característico que la distingue de la economía circular: la innovación, y esta puede dividirse en a) compuestos fitoquímicos y productos con menor toxicidad, nuevas propiedades y funcionalidades, nuevas aplicaciones y más sostenibles, b) alimentación humana y animal, mejora de la calidad alimentaria, nuevos ingredientes alimentarios, alimentos funcionales, c) procesos y procesados más inteligentes, más eficientes, con menor coste energético y menor toxicidad, d) agricultura y silvicultura, incorporación de herramientas y procesos inteligentes que aumentan la eficiencia reduciendo el impacto ambiental negativo, e) energía, bioenergía y biocombustibles.

Por todo lo anterior, se observa que existe una generación de nuevas oportunidades de negocio, de inversión y de empleo fomentando el desarrollo a todos los niveles. La industria agroalimentaria, indica que produce anualmente millones de toneladas de residuos no comestibles derivados del cultivo y de su procesamiento (fao, 2019). Estos residuos, que pueden ser líquidos, sólidos o gaseosos, pueden considerarse los recursos renovables más abundantes y baratos. Son materia prima para ser procesada y convertida en combustibles, energía, materiales, y para extraer compuestos fitoquímicos de alto valor en la industria alimentaria, farmacéutica, cosmética y química (figura 1).

Figura 1. Esquema de la cadena productiva agroalimentaria. Las etapas de cosecha, procesado y consumo generan residuos que se pueden aprovechar para obtener productos de alto valor. Crédito: elaboración propia.

Unos residuos derivan directamente de los cultivos, son residuos primarios o biomasa primaria como paja, rastrojo, tallos, hojas, raíces, ramas, recortes y podas, que proceden del cultivo de plantas alimentarias y de cultivos para energía. Otros residuos, que pueden denominarse agroindustriales, proceden del procesamiento de los anteriores y serían despojos secundarios o biomasa secundaria. Las cáscaras, el orujo, pieles o todos los desechos de frutos que se exprimen para obtener jugos son residuos agroindustriales.

Lo importante de todo esto es que los desechos, primarios o secundarios, tanto a nivel doméstico como a escala industrial, presentan una composición fitoquímica de extraordinario valor e importancia industrial: son la materia prima para nuevos productos.

Buen ejemplo de ello es la conversión de restos agroalimentarios en bioplásticos producidos a partir de las fibras o polímeros naturales presentes en residuos de frutos como manzana, banana, yuca, cítricos, cacao o maní (Acquavia et al., 2021). Materias como las anteriores también puede contener grandes cantidades de fitonutrientes o compuestos bioactivos2 de valor nutracéutico que presentan una amplia gama de bioactividades. Los compuestos bioactivos aislados de residuos o subproductos de frutas y verduras incluyen principalmente polifenoles, taninos, flavonoides, flavanoles, vitaminas (A y E), minerales esenciales, ácidos grasos, volátiles, antocianinas o pigmentos.

La revalorización de estos desechos y subproductos contribuye además a minimizar la generación de los mismos y a cumplir con el concepto “residuos cero”. Por otra parte, el concepto de biorrefinería se refiere a esta cadena de procesos que utilizando residuos rinde compuestos y productos de interés en los campos de la alimentación y la energía, aditivos, complementos alimentarios, bioetanol o bioplásticos, por citar algunos ejemplos (Ben-Othman et al., 2020) (ver figura 1).

La producción y la demanda de alimentos, el cambio de fuentes de energía fósiles por energías renovables, la bioenergía, la recuperación del medio ambiente, la fertilidad de los suelos y la pérdida de biodiversidad son cuestiones que deben tenerse en cuenta en un nuevo contexto: el de la bioeconomía. Esta se entiende como una necesidad y una oportunidad, ya que se aprovechan todos los componentes de la biomasa vegetal para generar una amplia gama de bioproductos. Este mercado —que ya está conformado y en constante expansión—, abarca industrias como la alimentaria, farmacéutica, química y energética. Para alimentar los procesos productivos de estas empresas, es necesario establecer sinergias y asociaciones entre diferentes sectores industriales, utilizando los residuos como materia prima.

De esta manera, se establecen sinergias entre el sector agrícola o la industria alimentaria y las biorrefinerías mencionadas anteriormente. Los residuos agrícolas o los residuos de la industria alimentaria, como las pieles de cítricos o las cáscaras de frutos secos, por ejemplo, se convierten en materia prima para las plataformas industriales que los procesan para producir bioenergía, biomateriales y para extraer compuestos fitoquímicos y bioactivos..

Como se mencionó anteriormente, las actividades en el seno de la bioeconomía tienen tres aspectos fundamentales: ambiental, social y económico, y por ello constituye una estrategia a seguir en respuesta a los retos que la humanidad debe enfrentar para construir un futuro “habitable”. La figura 2 muestra un cuadro en el que se justifican de manera resumida estos aspectos.

Figura 2. Justificación de los aspectos económico, ambiental y social de la bioeconomía. Crédito: elaboración propia.

También constituye una oportunidad para el emprendimiento que busca y persigue oportunidades más allá de los recursos limitados, porque afronta los retos en la medida en que responde a necesidades de tipo ambiental, social y económica, respuestas basadas en el conocimiento, en la ciencia y en la tecnología, respuestas que deben ser realmente innovadoras (figura 3).

Figura 3. La bioeconomía como oportunidad de negocio con indicación de algunos campos de actuación. Crédito: elaboración propia.

En el mundo de los negocios y las empresas, especialmente en el ámbito de la innovación y la tecnología, se forman sociedades donde jóvenes con recursos limitados logran obtener resultados en el mercado y avanzar al siguiente nivel. Estas empresas, conocidas como startups, se refieren a emprendimientos recién creados con potencial de crecimiento en el campo de la biotecnología, generalmente vinculadas a tecnologías de la información. Su actividad se basa en la aplicación de descubrimientos científicos y tecnológicos para generar nuevos productos, procesos o servicios. Por lo general, tienen un alto grado de innovación, que no necesariamente está relacionado con la complejidad, y surgen de los resultados de investigaciones científicas y tecnológicas. Algunos ejemplos de estas empresas en el ámbito de la bioeconomía son: Bio Lutions, Blu Wrap, Ch4 Global, Bionatural Solutions, Biofase, Cellucomp, Full Circle Textiles, Lignopure, Bioon, Kriya Labs, Biofiltro: Cantábrica Agricultura Urbana y Jardines del Aire.

Conclusión

El trabajo colaborativo es importante en todos los niveles: local, regional y nacional, y tiene beneficios a nivel global para hacer frente a los desafíos ambientales, sociales y económicos que surgen de la producción y consumo de alimentos, así como de la generación continua de residuos agroalimentarios. Estas dos acciones pueden y deben llevarse a cabo desde la perspectiva de la bioeconomía. Para abordar los desafíos del mundo actual y futuro, es necesario promover la educación y la formación, divulgar la ciencia, fomentar la colaboración entre los sectores público y privado, así como la cooperación internacional, con el fin de impulsar la investigación, el desarrollo y la implementación de soluciones basadas en la bioeconomía.

Además, el desarrollo de comunidades y países debe ser compatible con acciones que mitiguen el cambio climático en áreas como la industria, la energía, el transporte, la agricultura y los ecosistemas. Solo de esta manera se logrará transformar y mejorar las sociedades, la vida de las personas y el mundo en el que vivimos.

Referencias



Recepción: 26/07/2022. Aceptación: 16/05/2023.

Vol. 24, núm. 4 julio-agosto 2023

Explotando el código dulce: aplicaciones biomédicas de las lectinas

Jorge Luis Medrano Cerano, Eduardo Leyva Hernández y Enrique García Hernández Cita

Resumen

El descubrimiento de las lectinas data de hace más de cien años. Se trata de proteínas capaces de unir azúcares. Se destacan principalmente como mediadoras del reconocimiento entre células, un proceso en el que también interviene el glicocáliz, un entramado de azúcares que rodea a las células. El presente artículo pretende resaltar cómo el entendimiento de estas proteínas ha cobrado cada vez más importancia y cómo sus características tan particulares permiten implementarlas como herramientas clave para descifrar el complejo código azucarado que supone el glicocáliz, con el fin de revelar las conversaciones que sostienen las células entre sí. Lo anterior abre una gran oportunidad para el desarrollo de la biomedicina aplicada, con relevancia en el diagnóstico y terapéutica de diversas enfermedades como el cáncer, enfermedades autoinmunes, infecciones, entre otras.
Palabras clave: polisacáridos, glicocáliz, glucocáliz, hemaglutinación, lectinas, glicómica.

Exploiting the sweet code: Biomedical applications of lectins

Abstract

The discovery of lectins dates to more than a hundred years ago. They are proteins capable of binding sugars. They are involved mainly as mediators of recognition between cells, a process in which the glycocalyx, a network of sugars that surrounds cells, also intervenes. This article aims to highlight how the understanding of these proteins has become increasingly important and how their very particular characteristics allow them to be implemented as key tools to decipher the complex sugar code that the glycocalyx represents, as to reveal the conversations that cells have among themselves. This also opens a great opportunity for the development of applied biomedicine, relevant to the diagnosis and therapeutics of diseases such as cancer, autoimmune diseases, infections, among many others.
Keywords: polysaccharides, glycocalyx, hemagglutination, lectins, glycomics.

El complejo papel de los carbohidratos en el cuerpo

Los azúcares o carbohidratos son uno de los tipos de biomoléculas más abundantes en la naturaleza. Podemos encontrarlos como monosacáridos, que es su forma más simple y unitaria, o como polisacáridos o glicanos, que son compuestos formados por varias unidades de monosacáridos (Ghazarian et al., 2011).

Resulta sencillo recordar algunas de las funciones que comúnmente les atribuimos a los carbohidratos. Tenemos el caso de dos de los polisacáridos más abundantes en el planeta, la celulosa y la quitina, que se encargan de cumplir con una función estructural. A la celulosa la podemos encontrar en la pared celular de las plantas, que, junto a sustancias como la lignina y las ceras, se encarga de darle grosor y textura a troncos y hojas para su defensa. Mientras que la quitina es componente principal del exoesqueleto de los artrópodos, proporcionándoles protección contra la desecación y contra sus depredadores, que es responsable del gran éxito de este grupo o filo, que incluye a insectos, arácnidos, crustáceos, entre otros (Nelson, 2005).

Otra de las funciones de los carbohidratos, que seguramente recuerdan la mayoría de nuestros lectores, es la de servir como fuente y reserva de energía. Basta evocar esa clase de biología o bioquímica en la que el profesor les explicaba cómo es que los seres vivos pueden obtener energía a través del ingreso de la glucosa en la tan afamada glucólisis, una ruta metabólica encargada de degradar a este monosacárido, logrando obtener otras moléculas energéticas a cambio de su ruptura.

En el humano, así como en muchos animales, parte del exceso de glucosa obtenida durante la ingesta de alimentos se almacena en el hígado, en forma de glucógeno. Esta molécula es un polímero formado por varias glucosas y puede aprovecharse para mantener la glucemia1 constante durante los períodos entre comidas. Esto resulta de suma importancia para aquellos tejidos que dependen estrictamente de la glucosa durante estas fases de ayuno, como los eritrocitos y el cerebro. El glucógeno también puede sintetizarse en el músculo, aunque éste lo consume cuando requiere realizar la contracción muscular (Ghazarian et al., 2011; Nelson, 2005).

Aparte de servir como fuente de energía, los carbohidratos también desempeñan una importante función como moléculas de señalización, normalmente en forma de polisacáridos o glicanos, que se encuentran anclados de manera covalente2 a lípidos y proteínas, mejor conocidos como glicoconjugados3. Aunque podemos encontrar glicoconjugados en varias partes de la célula, es común que una buena parte de éstos estén en la superficie externa de la membrana celular, proporcionándole a las células una cubierta azucarada comúnmente conocida como glicocáliz (ver figura 1).



El glicocáliz, la cubierta azucarada de las células.

Figura 1. El glicocáliz, la cubierta azucarada de las células. A) Representación gráfica del glicocáliz, donde se observan los glicoconjugados, como las glicoproteínas (GP) y los glicolípidos (GL). B) Micrografía electrónica del extremo apical de un enterocito de ratón4, en donde se puede apreciar el glicocáliz. Crédito: adaptado de Sun et al., 2020.

El glicocáliz es un arreglo denso, asimétrico y complejo de azúcares, con una constitución característica y exclusiva para cada organismo y/o tejido. Esta topografía celular a menudo es comparada con el dosel arbóreo de los bosques, en el que cada capa alberga varios nichos ecológicos. Los carbohidratos que comprenden el glicocáliz presentan una gran diversidad en su composición y estructura, lo que establece diferentes niveles de complejidad (Cohen y Varki, 2014).

La gran variabilidad de la estructura del glicocáliz abre la posibilidad para que esta molécula sirva como portadora de información, rivalizando e incluso llegando a superar la información que nos pueden brindar otras moléculas como los ácidos nucleicos o las proteínas. Al cumplir con todas las cualidades necesarias para considerarse como un sistema de codificación de alta densidad, se le ha otorgado el nombre de código dulce o código azucarado (Gabius, 2018).

De manera general, se puede decir que la función más importante del glicocáliz es la de regular la comunicación entre células, que pueden ser del mismo tejido o de tejidos diferentes, incluso con células de diferentes organismos. Por mencionar algunos ejemplos, el glicocáliz participa en procesos como la adhesión y la diferenciación celular, la migración de las células durante el desarrollo, la infección por patógenos, la diferenciación de lo propio y de lo ajeno, entre muchos otros procesos (Cohen y Varki, 2014; Gabius y Jürgen, 2017).

Las lectinas y su relevancia a través de la historia

Las lectinas son un grupo de proteínas capaces de reconocer y unir de manera específica y reversible a los azúcares, sin alterar su estructura covalente en el proceso. Pueden unir tanto a monosacáridos como a los oligosacáridos derivados de éstos (Gabius y Jürgen, 2017).

La primera lectina en ser documentada fue la ricina, en el año de 1888, aunque para esta fecha el término lectina todavía no se había acuñado. Peter Hermann Stillmark purificó y caracterizó a esta proteína a partir de las semillas del ricino (Ricinus communis), arbusto que también se conoce con los nombres comunes de tártago o higuerilla. Este trabajo lo realizó durante su tesis doctoral, que llevó a cabo en la Universidad de Dorpat (ahora Tartut) en Estonia, cuando ésta aún formaba parte de Rusia.

Debido a su capacidad para aglutinar5 eritrocitos6 (hemaglutinación), se le describió como una hemaglutinina, al igual que muchas de las lectinas que se describieron posteriormente. Al poco tiempo, la ricina fue comercializada y utilizada para entender y desarrollar algunos de los primeros principios de la inmunología. Con ella, se ayudó a establecer a los antígenos7 responsables de la existencia de los grupos sanguíneos del sistema ABO (ver figura 2; Sharon y Lis, 2004).



Los polisacáridos como determinantes de los tipos sanguíneos del sistema ABO.

Figura 2. Los polisacáridos como determinantes de los tipos sanguíneos del sistema ABO. Estos antígenos consisten en variaciones de carbohidratos que se encuentran en el extremo terminal de lípidos de la membrana de los eritrocitos o glóbulos rojos. Crédito: elaboración propia con información de Nelson y Cox, 2018.

Como anécdota, a casi un siglo después del descubrimiento de la ricina, ocurrió un hecho que parecía haber salido directamente de una película de espías. En 1978, Georgie Markov, un periodista búlgaro exiliado de su país por oponerse a las políticas de su gobierno, tras continuar su labor antisistema, fue asesinado en el Reino Unido. El arma fue un paraguas con un mecanismo interno que permitió disparar un balín repleto de ricina, que causó en poco tiempo un paro respiratorio en el periodista. Este suceso hizo que la ricina llegara a oído de todos. Sin embargo, la gran mayoría de las lectinas no comparten esta elevada toxicidad, asunto que quedó más claro tan pronto se logró describir a detalle la estructura y la función de esta proteína (Sharon y Lis, 2004).

Por otra parte, se sabe desde la década de 1950 que las lectinas no aglutinan por igual a todos los grupos sanguíneos y que cada una tiene su propio perfil de hemaglutinación. Esta selectividad se basa en que poseen diferentes afinidades para cada tipo de azúcar. Fue gracias a esta capacidad de distinguir entre los distintos tipos sanguíneos lo que llevó a los investigadores William C. Boyd y a Elizabeth Shapleigh, de la Universidad de Boston, a bautizar a estas proteínas como lectinas. El nombre proviene de la palabra lectus, pasado participio del verbo latino legere, que significa seleccionar o escoger (Espino-Solis, 2015; Gabius y Hans, 2016).

El interés por las lectinas se consolidó durante la siguiente década, cuando C. Nowell encontró que la fitohemaglutinina de guisante podía inducir la mitosis en linfocitos. A este descubrimiento le siguió el de Joseph C. Aub, que en 1965 reportó que la aglutinina de germen de trigo (agt) es capaz de reconocer y aglutinar de manera preferencial a células malignas sobre sus contrapartes normales (ver figura 3; Sharon y Lis, 2004). Esto se debe a que en el cáncer normalmente empieza a observarse la producción inusual de nuevos y diversos tipos de glicoconjugados, que no están presentes en la célula en condiciones normales. A este fenómeno se le conoce como glicosilación aberrante, e involucra un cambio en la forma y composición del glicocáliz (Kuo et al., 2018).



Aglutinación preferencial de células malignas por la aglutinina de germen de trigo (AGT)

Figura 3. Aglutinación preferencial de células malignas por la aglutinina de germen de trigo (AGT). A) Las células normales con glicosilación normal no son reconocidas ni aglutinadas por la agt. B) En cambio, las células malignas, al presentar una glicosilación aberrante, pueden ser reconocidas y aglutinadas por la AGT. Crédito: elaboración propia.

Ubicuidad y papeles que desempeñan las lectinas en los seres vivos

Era muy común que en el pasado se refirieran a las lectinas como fitohemaglutininas, puesto que se pensaba que eran una exclusividad del reino vegetal. Sin embargo, con el paso de los años, el número de lectinas descritas en la literatura ha ido aumentando y su presencia no se ha limitado a plantas, pues se hayan en todos los reinos de la vida.

La mayor parte de las lectinas de plantas se han encontrado en los cotiledones y endospermos8 de las semillas, y la hipótesis más recurrente establece que se encargan de proteger a las semillas, durante su germinación, de ataques de insectos depredadores o de la infección causada por microorganismos. Las lectinas de animales suelen desempeñar funciones como la de aglutinar agentes extraños al cuerpo, regular la vida media de las glicoproteínas en el sistema circulatorio, participar en el reclutamiento de leucocitos a sitios de inflamación, etcétera (Kumar et al., 2012). Mientras que, en patógenos como virus y bacterias, se ha visto a las lectinas implicadas en los procesos de infección, normalmente ayudando en la adhesión eficiente al hospedero, o como toxinas, si son proteínas secretadas al medio (Thompson et al., 2020).

Las lectinas en la glicómica y en la ciencia aplicada

Las lectinas resultan ser una excelente opción para estudiar al complejo glicocáliz, ya que su elevada selectividad permite aislar e identificar los azúcares que lo componen y vincularlos con sus funciones dentro de la célula. Este es un campo que apenas se encuentra en desarrollo y que se ha establecido con el nombre de glicómica, de manera análoga a la proteómica y la genómica. La glicómica pretende alcanzar un entendimiento de la composición y distribución de los carbohidratos presentes en los organismos, conectándolos con su función y relevancia, tanto fisiológica como patológica (Solís et al., 2015).

Un ejemplo del tipo de estudios que se lleva a cabo en el campo de la glicómica es la implementación de lectinas en la identificación y el análisis de patrones de glicosilación de diversas muestras biológicas, como extractos celulares, tejidos y células completas. Esto ha permitido vincular determinados cambios en la composición de carbohidratos o glicosilaciones aberrantes a enfermedades muy particulares, fenómeno que también se ha observado en desórdenes hereditarios, y en casos de inmunodeficiencia, neurodegeneración y diabetes. Lo anterior ha resultado muy importante en el diagnóstico y/o la terapéutica de estas enfermedades (Durand y Seta, 2000; Gabius, 2018).

Otras lectinas se han utilizado para distinguir entre tumores benignos y malignos o para proporcionar un pronóstico de diferentes tipos de cáncer (Munkley y Elliott, 2016). Las lectinas también pueden presentar propiedades antimicrobianas, insecticidas y antivirales. El hecho de que puedan unirse a los azúcares de la cápside9 de los virus, ha permitido que se les considere como una estrategia viable para evitar la infección de varios tipos de virus, incluyendo la del coronavirus causante de la covid-19 (Ahmed et al., 2022).

Uno de los casos más relevantes de las lectinas en la glicómica es el de la emblemática agt, ya mencionada en este texto. Esta proteína se ha seguido utilizando como auxiliar en el diagnóstico de diversos tipos de cáncer y recientemente se encontró que era capaz de adherirse al glicocáliz del epitelio intestinal y de realizar la transcitosis10 a través de este tejido (ver figura 4). Esto ha permitido el desarrollo de liposomas y vesículas artificiales que contengan lectinas en su superficie (Leyva et al., 2019; Portillo-Téllez et al., 2011).

Este tipo de sistemas se acercan mucho al concepto de bala mágica, inicialmente propuesto por Paul Ehrlich, premio Nobel de Fisiología y Medicina en el año 1908 y considerado por muchos como el padre de la quimioterapia. Este concepto se refiere al uso de procedimientos que además de facilitar la absorción de fármacos administrados por vía peroral11 puedan dirigir su entrega hacia determinados tejidos para atacar específicamente a las células cancerosas de esa región sin afectar al resto del cuerpo (Balciunaite-Murziené, G. Dzikaras, 2021).



Transcitosis de macromoléculas mediada por la aglutinina de germen de trigo.

Figura 4. Transcitosis de macromoléculas mediada por la aglutinina de germen de trigo. Se observa de manera simplificada la transcitosis de unos liposomas (partículas esféricas compuestas de diversas grasas) a los que se les han añadido algunas AGT en su cubierta. Este tipo de macromoléculas son capaces de acarrear fármacos en su interior, facilitando su paso desde la luz intestinal hasta el torrente sanguíneo. Crédito: elaboración propia.

Conclusiones y perspectivas

Debido a sus múltiples utilidades, las lectinas se han convertido en valiosas herramientas para la investigación y el desarrollo de la glicómica. Existe un gran interés por descubrir nuevas lectinas con propiedades particulares. Además, los recientes avances en técnicas moleculares han abierto la puerta para el diseño y producción de nuevos tipos de lectinas. Todo esto seguirá contribuyendo a dilucidar los complejos mecanismos biológicos en los que están involucrados los carbohidratos y arrojará luz sobre la evolución molecular y la funcionalidad de las lectinas. Por lo anterior, se augura un futuro en el que las lectinas tendrán un papel aún más relevante en el desarrollo de aplicaciones biomédicas y biotecnológicas.

Referencias

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Recepción: 02/08/2022. Aceptación: 16/05/2023.

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Vol. 24, núm. 2 marzo-abril 2023

Alcaloides en la cultura: plantas y hongos alucinógenos mexicanos

Francisco Javier Luna Vázquez Cita

Resumen

Se presenta una reflexión acerca del papel que han realizado las plantas y hongos alucinógenos en la construcción de mitos y rituales, así como en la afirmación de una realidad más allá de lo tangible en la que ocupan un lugar particular las prácticas que buscan la recuperación de la salud. El común denominador en estas plantas y hongos suele ser la presencia de alcaloides con acción sobre el sistema nervioso central, por lo que se pretende entender cómo dichos efectos han tenido resonancia en la construcción de estos mitos y rituales. Dada la diversidad de plantas y culturas que las han utilizado, solamente nos centramos en aquellos ejemplos más representativos en México: toloache, peyote, ololiuqui y los hongos alucinógenos.
Palabras clave: alcaloides, plantas alucinógenas, hongos alucinógenos, peyote, toloache.

Alkaloids in Culture: Mexican hallucinogenic plants and mushrooms

Abstract

In this work, we present a reflection on the role that hallucinogenic plants and mushrooms have played in the construction of myths and rituals, as well as in the affirmation of a reality beyond the tangible in which the practices that seek the recovery of health occupy a particular place. The common denominator in these plants and mushrooms is usually the presence of alkaloids with action on the central nervous system, thus this text is intended to understand the way those effects have taken part in the construction of myths and rituals. Because of the variety of plants and cultures that have used them, here we focus on the most representative examples in Mexico: toloache, peyote, ololiuqui, and hallucinogenic mushrooms.
Keywords: alkaloids, hallucinogenic plants, hallucinogenic mushrooms, peyote, toloache.

Introducción

Probablemente en todas las culturas y pueblos, a lo largo del tiempo, los alcaloides han participado en la construcción de mitos, rituales y en la afirmación de una realidad más allá de lo tangible. Asimismo, ocupan un lugar particular las prácticas de chamanismo y en la búsqueda de la recuperación de la salud y de respuestas ante los sucesos desconcertantes o desafortunados. Para comprender el alcance de los alcaloides tendríamos que empezar por entender qué son y el porqué de su importancia.

Los alcaloides son metabolitos secundarios, o sea, compuestos sintetizados por los seres vivos como respuesta adaptativa al medio ambiente. Éstos presentan efectos fácilmente observables sobre el ser humano. Entre los alcaloides encontramos a la morfina, procedente de la amapola; la cocaína, de la planta de coca; la nicotina, del tabaco; o la cafeína, del café.

Otros alcaloides que presentan efectos psicotomiméticos sobre el sistema nervioso central, o sea, que producen delirios, alucinaciones o alteraciones en la percepción, fueron un aporte fundamental no sólo para la medicina tradicional, sino también en el desarrollo de prácticas rituales y la creación de mitos y cosmogonías 1 en los diversos pueblos que los conocieron y utilizaron. En México se han empleado, en la medicina tradicional y en prácticas rituales, plantas y hongos cuyos efectos han llamado la atención desde la época prehispánica hasta nuestros días, al inducir cambios en la percepción de la realidad y en la conciencia (ver tabla 1).


Tabla 1. Regiones donde se usan las diferentes plantas y hongos con efecto alucinógeno

Regiones donde se usan las diferentes plantas y hongos con efecto alucinógeno

Crédito: elaboración propia.

En el presente texto hablaremos de algunas de las especies más conocidas, buscando una comprensión desde la perspectiva científica de los usos y significados que estas plantas y hongos han tenido y siguen teniendo para las culturas originarias de nuestro país.

Toloache

Toloache o toloatzin en náhuatl (ver figura 1). Su nombre científico es Datura inoxia (Benítez et al., 2018; Martínez, 1991). El toloache se menciona en el Códice De la Cruz Badiano como remedio para los dolores de tipo nervioso (Biblioteca Digital de la Medicina Tradicional Mexicana, 2009a); también se le ha utilizado como relajante muscular y nervioso (Martínez, 1991). En la medicina tradicional mexicana se emplea para aliviar el reumatismo, dolor de estómago, asma y dolores musculares (Biblioteca Digital de la Medicina Tradicional Mexicana, 2009a). Sin embargo, el toloache, al igual que otras muchas plantas, ha tenido un significado más allá de estos usos medicinales.



Planta de toloache

Figura 1. Planta de toloache. Crédito: Valke, 2016.

Diversos pueblos originarios la mencionan en su cosmogonía y es parte de diversos rituales: para los huicholes, el toloache es Kieri Tewiyari, brujo mítico responsable de la enfermedad y el engaño (Hernández, 1997) y lo consideran contrario o enemigo del peyote. Esta relación entre ambas plantas alucinógenas se presenta también en los pueblos de la Huasteca, en los que relacionan la bondad al peyote y la maldad al toloache; plantas que finalmente terminan asociando a Lahax, dios del fuego (Muñoz-Mendoza, 2017). Por su parte, los tarahumaras utilizan el toloache como intermediario con los espíritus de los muertos, para pedirles su intervención para propiciar la lluvia, siendo los chamanes los únicos que pueden hacer uso de la planta (Gaudreau y Gagnon, 2005).

Los componentes responsables de los efectos psicoactivos de esta planta son los alcaloides atropina, hiosciamina y escopolamina (Gaire y Subedi, 2013). Estos compuestos, como muchos otros alcaloides, tienen su acción sobre el sistema nervioso, al modificar la acción de ciertos neurotransmisores.

Los neurotransmisores son moléculas que establecen la comunicación entre las neuronas: una neurona libera el neurotransmisor y otra lo recibe a través de una estructura llamada receptor. Esto pudiera entenderse si se piensa en un partido de beisbol: la pelota es el neurotransmisor y sólo es posible atraparla si se tiene el guante en la mano (el cual sería el receptor).

Los alcaloides que provienen del toloache tienen acción sobre cierto tipo de receptores llamados receptores muscarínicos, bloqueando la acción del neurotransmisor acetilcolina (Fatima et al., 2015). Nuevamente pensemos en el partido de beisbol, si se tiene una pelota sostenida con el guante, difícilmente podrá atrapar otra. El bloqueo de estos receptores lleva a una alteración en la liberación de otro neurotransmisor, la dopamina. Esto provoca un estado de confusión mental, agitación, inquietud, pensamientos incoherentes, desorientación espacio-temporal y alucinaciones (Volgin et al., 2019).

Estos efectos pudieron ser comprendidos como una ventana hacia una realidad alterna que permitiría la comunicación con la divinidad y, por tanto, el conocimiento de las respuestas a diversas inquietudes entre las que se encuentran aquellas relacionadas con el origen de los pueblos, la muerte y la enfermedad. A este efecto se le ha denominado acción enteógena.

Peyote

Denominado peyotl en náhuatl; jíkuri en tarahumara y hikuri en huichol (Martínez, 1991). El peyote (Lophophora williamsii) es una planta de la familia de las cactáceas, que es endémica del desierto de Chihuahua y zonas aledañas (ver figura 2; García Naranjo Ortiz de la Huerta y Mandujano, 2010).



Peyote

Figura 2. Peyote. Crédito: Dornenwolf, 2013.

Existen registros de su uso en el Códice florentino (Biblioteca Digital de la Medicina Tradicional Mexicana, 2009b). A inicios del siglo xx, el Instituto Médico Nacional lo señala que posee efectos sobre el corazón. Algunos autores refieren su consumo como alucinógeno y estimulante para resistir el hambre, la fatiga y el sueño (Hofmann y Schultes, 1982; Martínez, 1991).

El peyote se emplea en diferentes regiones de México para aliviar dolores reumáticos, dolores musculares, golpes, quemaduras y fracturas. En el norte se emplea contra las picaduras de escorpiones y mordeduras de víboras (Biblioteca Digital de la Medicina Tradicional Mexicana, 2009b). De manera similar al toloache, la importancia mítica del peyote va mucho más allá de estas consideraciones terapéuticas.

El conocimiento del peyote y su uso en diversas ceremonias rituales, adivinatorias y curativas continúan actualmente entre los Tarahumaras y Huicholes. Una de las tradiciones más conocidas es la del pueblo huichol, que lleva a cabo una peregrinación anual hacia la región de Real de Catorce (región a la que ellos llaman Wirikuta), en San Luis Potosí, para la recolección del peyote.

Al peyote se le relaciona directamente con la luz diurna, el sol y la figura mítica Tamatsi Kauyumari, que conduce a los humanos de vuelta hacia la luz cuando sus almas se han perdido en la oscuridad. El peyote, más que curar como medicina, es el vehículo para llevar la ofrenda a la deidad ofendida y así el alma vuelve a recuperar su estado inicial. Por tanto, el peyote es un elemento que ayuda a mantener el equilibrio cósmico (ver video 1; Bonfiglioli y Gutiérrez del Ángel, 2012).



Video 1. Narración del encuentro con el espíritu de Híkuri. Crédito: Alejandro Trejo, 2013.


Para los tarahumaras, fue el Padre Sol, la divinidad creadora, quien deja en la tierra a su hermano gemelo, Jíkuri (el peyote), como gran remedio, como aliado protector, al que, sin embargo, deben de suministrársele ciertos cuidados para mantener su protección. Incurrir en faltas rompe este equilibrio, que deberá ser recuperado con ayuda del chamán, para alcanzar nuevamente la sanación (Bonfiglioli y Gutiérrez del Ángel, 2012).

Aunque posee más de 60 alcaloides, el mayoritario es la mescalina, responsable de su acción alucinógena (Carod-Artal, 2015). La mescalina actúa sobre los receptores de serotonina, la cual es otro neurotransmisor que interviene en la regulación del estado de ánimo y la percepción, entre otras funciones (Berger et al., 2009). La mescalina produce alucinaciones visuales, auditivas, gustativas, olfatorias y táctiles, además de alteraciones en la percepción del tiempo y el espacio (Dinis-Oliveira et al., 2018; Graziano et al., 2016).

Dados estos efectos sobre el sistema nervioso central, es posible comprender el uso de esta planta en la concepción de un espacio y tiempo en otro plano de realidad, así como en los rituales establecidos para alcanzar en este mundo el equilibrio ya sea personal, comunitario o cósmico.

Ololiuqui y Tlitlitzin

Se le llama badoh (Ololiuqui) y badoh negro (Tlitlitzin) en zapoteco. Los aztecas denominaban a la planta Coatlxoxouqui y a las semillas ololiuqui (ver figura 3; Martínez, 1991). Las semillas de ololiuqui (Turbina corymbosa) y tlitlitzin (Ipomoea violacea) han sido consumidas desde la época prehispánica por mayas y aztecas por sus efectos sobre la percepción y la conciencia (Martínez, 1991).



Flor de oloiuqui

Figura 3. Flor de oloiuqui. Crédito: Ximena Cruz Hidalgo, 2019.

Los zapotecas y mixtecas siguen empleando estas semillas en rituales con fines de adivinación y curación (Fagetti, 2012). El enfermo, a solas con el chamán, consume un preparado de semillas molidas mezcladas con agua o aguardiente para entrar en trance y conocer, en el momento en el que la semilla “le hable”, el origen de aquello que lo aqueja. El conocimiento de estas semillas suele ser reservado a las mujeres parteras y curanderas (Fagetti, 2012). Para los mayas, el ololiuqui o x-táabentum, es un símbolo de la esperanza, el nacimiento y la trascendencia; está asociado a la dualidad muerte-nacimiento, creación-destrucción (García-Quintanilla, 2012).

Estas semillas inducen alucinaciones visuales y auditivas, un estado alterado de la mente y una pérdida de la noción espacio-tiempo. Esta experiencia supone una conexión con la divinidad que permitiría, en última instancia, acceder al conocimiento del futuro o de la causa de una enfermedad (Carod-Artal, 2015).

Los alcaloides presentes en estas semillas son la ergina y la isoergina, los cuales tienen un gran parecido estructural con la serotonina (Carod-Artal, 2015; De Gregorio et al., 2018; Taber et al., 1963). Su acción en el cerebro es muy compleja, dando como resultado la generación de alucinaciones y una percepción alterada de la realidad, que a su vez lleva a suponer la existencia de una realidad extendida donde se busca un encuentro con la divinidad.

Hongos alucinógenos (Psilocybe spp)

Se conocen aproximadamente 230 especies de hongos alucinógenos a nivel mundial, de las cuales 50 se pueden encontrar en México (Carod-Artal, 2015). Muchos han sido empleados desde tiempos prehispánicos por diversas culturas mesoamericanas. Entre las especies más referidas en los ritos mazatecos y zapotecos se encuentran P. mexicana (Pajarito; ver figura 4), P. cubensis (San Isidro); P. caerulescens (Derrumbe) y P. zapotecorum (Corona de cristo) (Guzmán, 2011; Carod-Artal, 2015).



Hongos Psilocibe mexicana o Pajarito

Figura 4. Hongos Psilocibe mexicana o Pajarito. Crédito: Cactu, 2007.

Al inicio de la presencia española en América, se evidenció el uso de estos hongos con fines curativos y rituales, subrayando el efecto alucinógeno. Por ello, fue prohibido (Carod-Artal, 2015; Guzmán, 2011; Herrera, 2007). Sin embargo, su empleo continuó de manera velada y poco a poco fue incorporando elementos de la religión cristiana, prevaleciendo su uso hasta la actualidad en pueblos de la zona mazateca, chinanteca y zapoteca de Oaxaca y entre nahuas del Estado de México, Morelos y Puebla (Guzmán, 2011).

Un momento importante en la difusión de la existencia y uso de estas especies fue a mitad del siglo xx, al ser documentados. El primero en registrarlos fue antropólogo estadounidense Richard Evans Schultes y posteriormente el micólogo Gordon Wasson, quien publica la descripción de una ceremonia ritual mazateca de curación a cargo de la chamana María Sabina (Guzmán, 2011; Herrera, 2007).

Los rituales se pueden llevar a cabo con dos objetivos: curativos o adivinatorios. El consumo de los hongos induce alucinaciones, alteraciones tanto en la conciencia como en la percepción del tiempo y el espacio; también puede experimentarse una variación en las emociones, que van desde el éxtasis y los sentimientos placenteros hasta la ansiedad y la paranoia (Tylš et al., 2014). Así pues, estos efectos pudieran interpretarse como la visita al mundo inmaterial donde, de acuerdo a la cosmovisión mazateca, se encuentran los espíritus y divinidades de la naturaleza.

Para los Mazatecas, la enfermedad es producto de un desequilibrio en la energía, de una ruptura en el orden establecido o una violación de los acuerdos entre el mundo de los humanos y el sobrenatural. Este desequilibrio es originado por sentimientos o pensamientos negativos, o por seres que habitan en la naturaleza. Así, el chamán o chjota chjine (gente que sabe) ofrece los medios al enfermo para encontrar el origen de su enfermedad y poder alcanzar su curación (Maqueda, 2018). El chamán es experto en el manejo de las alucinaciones, y, a partir de ellas, encuentra los instrumentos de curación (Minero Ortega, 2015; Pérez Quijada, 1993). El compuesto que ha sido señalado como el responsable de la acción alucinógena de estos hongos es el alcaloide psilocibina, el cual también tiene un gran parecido al neurotransmisor serotonina.

Conclusión

El consumo de estas plantas y hongos, a través de rituales y ceremonias, ha sido utilizado para conseguir respuestas a diversas inquietudes, entre las que se encuentran aquellas relacionadas con el origen de los pueblos, la muerte y la enfermedad.

Las plantas ocupan un lugar particular en cada cultura, dependiendo de lo que se obtiene o espera de ellas, así como lo que simbolizan. En este sentido, una planta con efectos contundentes en la percepción y la conciencia necesariamente la sitúan en un lugar relevante del universo simbólico y en la interpretación del mundo de la cultura que la conoce y la hace propia.

Cabría entonces preguntarnos: ¿qué plantas actualmente tienen un lugar relevante en nuestra cultura, tanto en nuestro país como a nivel global?

Sitios de interés

Referencias

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Recepción: 24/08/2021. Aceptación: 16/05/2023.

Vol. 24, núm. 4 julio-agosto 2023

¿Algas en mi comida? ¿Es en serio?

Alexa Pérez Alva, Milena M. Ramírez Rodrigues y Diana K. Baigts Allende Cita

Resumen

En la actualidad las algas se pueden encontrar en una gran variedad de productos, que van desde botanas hechas únicamente de algas secas hasta complicadas preparaciones de restaurantes gourmet. Su contenido nutrimental depende de la especie y las condiciones ambientales, pero, de manera general, son una fuente importante de fibra, vitaminas y minerales, además de considerarse alimentos funcionales (alimentos que pueden mejorar la salud, más allá de las funciones nutricias básicas). Lo anterior ha dado lugar a que se investigue más a fondo cuál es el efecto que tienen al ser incorporadas a distintos alimentos. El objetivo de este artículo es dar a conocer diferentes productos que han sido elaborados con algas, además de compartir un poco de la historia de su consumo.
Palabras clave: algas, microalgas, macroalgas, comida, nutrición.

Algae in my food? Seriously?

Abstract

Nowadays algae may be found in a wide range of products, from snacks produced only from dried seaweeds to food served in gourmet restaurants. While the nutritional content of algae varies depending on the species and environmental conditions, they are considered as an important source of fiber, vitamins, and minerals, as well as functional foods (foods that improve health beyond the primary nutritional function). This has prompted more investigation into their effect when added to certain foods. The objective of this article is to introduce different products that have been made using algae, in addition to talk a bit about the history of their consumption.
Keywords: algae, microalgae, macroalgae, food, nutrition.



Introducción

Aunque suene extraño, además del sushi, existen más platillos que se preparan con algas. Pero ¿qué son las algas? Son un grupo polifilético (o sea, que vienen de varios antepasados distintos) de organismos que hacen fotosíntesis. De acuerdo con su tamaño, se pueden separar en dos grandes grupos: micro y macroalgas (Pereira et al., 2021). Mientras que las primeras suelen medir algunos micrómetros y ser organismos unicelulares (Venkatesan et al., 2015; Verdelho Vieira et al., 2022), las segundas son organismos pluricelulares que pueden llegar a medir ¡hasta 100 metros! (Miyashita et al., 2020; Verdelho Vieira et al., 2022) ¿Te imaginas un alga del largo de una cancha de futbol? Además, las macroalgas se dividen en verdes (Chlorophyta), rojas (Rhodophyta) y pardas o marrones (Ochrophyta). En la figura 1 se pueden observar ejemplos de macro y microalgas. Se desconoce cuántas algas existen, pero se estima que hay entre uno y 10 millones (Pereira et al., 2021). Un dato curioso es que las plantas superiores (aquellas que cuentan con tejidos vasculares y órganos diferenciados) evolucionaron a partir de las algas verdes (Verdelho Vieira et al., 2022).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 1. Diversidad de algas. A) Algas pardas. B) Algas rojas. C) Algas verdes. D) Microalga.
Crédito: A: ©Svetlana Levin; B: ©Damocean; C: ©N Nehring y D: ©Rfranca; via Canva.com

Ahora que ya conocemos y diferenciamos entre una macro y microalga, nos falta saber dónde hallarlas. La mayor parte de las macroalgas se encuentran en el océano, principalmente en zonas rocosas en las costas, formando bosques (Sarker et al., 2021). En fin, en todos lados, incluso como parásitos o simbiontes de otros seres (una especie oportunista que se beneficia de otra, como las remoras y los tiburones) (Kim, 2011; Tebbani et al., 2014). Y con esta breve introducción, ahora sí vamos a lo que nos interesa, es decir, a la comida hecha con algas.

Historia

El uso de las algas por el ser humano se remonta al inicio de las civilizaciones y, a lo largo de la historia, éstas han tenido muchas aplicaciones, por ejemplo, como medicamento, fertilizante, alimento, así como para obtener yodo y carbonato de sodio. Asimismo, se tienen registros de usos tradicionales como relleno de colchones, para construir techos, como aislamiento de paredes, mangos de cuchillos, instrumentos musicales y anticonceptivos, entre otros. Además, en la literatura las algas figuran en su mayor parte como accesorios, ropa, o pelo de distintos seres marinos como sirenas, tritones y monstruos (Pérez-Lloréns et al., 2020).

Antiguos textos griegos y sagas islandesas cuentan que las macroalgas eran utilizadas como alimento para el ganado (Delaney et al., 2016). También hay registros de que los vikingos ya las consumían. Sin embargo, esto era sinónimo de pobreza y escasez (Pérez-Lloréns et al., 2020). Aun así, era una forma de sobrevivir los períodos de hambrunas que padecieron las poblaciones costeras de Escocia e Irlanda desde el siglo xiv (1301-1400) (Fleurence, 2016).

Algunos platillos tradicionales en los que se utilizaban algas rojas eran dulse y laverbread; el primero consistía del alga Palmaria palmata guisada, mientras que el segundo era el alga Porphyra spp. frita con avena. Además, esta alga podía hervirse con una especie de molusco (como las almejas) o con tocino. Mientras que en Francia las algas sólo se utilizaban para cuajar leche y así poder preparar una especie de tarta (Delaney et al., 2016). A pesar de que a las algas se les “hacía menos”, sin duda, eran una parte importante de la cultura. Incluso, hay cuadros donde se ilustra la recolección de éstas (Pérez-Lloréns et al., 2020).

En Perú, Chile y México las algas se usaban como comida desde antes de la Conquista, además de ser utilizadas como ofrendas funerarias (Farrar, 1966; Pérez-Lloréns et al., 2020). En México, los aztecas consumían la microalga Spirulina platensis, a la que llamaban tecuitlatl (ver figura 2), y que, de acuerdo a los reportes por parte de los conquistadores, utilizaban para formar una especie de pastelitos que tenían un sabor ligeramente salado (Farrar, 1966). Cuando llegaron los españoles el consumo de estas disminuyó porque no eran parte de la dieta mediterránea; sin embargo, poco a poco fueron reincorporadas en la dieta (Pérez-Lloréns et al., 2020).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 2. Azteca sosteniendo un pastelito de S. platensis.
Crédito: elaboración propia inspirada en el códice Florentino.

Desde hace siglos en el continente asiático, las algas se han empleado en la elaboración de diferentes alimentos (Miyashita et al., 2020). Además, eran apreciadas y consideras como objetos de valor (Pérez-Lloréns et al., 2020). Tan es así, que hay registros de que el alga nori (la del sushi) era usada como forma de pago; algo así como el cacao en Mesoamérica. Como la producción de esta alga era limitada, se consideraba un producto de lujo (Delaney et al., 2016). En Corea, actualmente, además de que se valoran como un manjar, tienen una gran importancia cultural (ver figura 3). Por ejemplo, son parte de una ofrenda para pedir por la longevidad de los bebés y la salud de las madres, quienes además consumen sopa de algas por 4 semanas después del parto, ya que se tiene la creencia de que mejora la leche materna (Delaney et al., 2016).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 3. Recolectores de algas en Omori.
Crédito: Utagawa Kuniyoshi (1797-1861).

¿Es saludable comer algas?

El contenido nutrimental de las algas depende de varios factores como son la especie, las condiciones ambientales del hábitat del alga (salinidad, temperatura del agua, pH, luz solar), o la temporada en la que se cosechan (Nova et al., 2020; Wells et al., 2017). En general, suelen tener micronutrientes, como calcio, magnesio, yodo, hierro y potasio (Fleurence, 2016; Ramu Ganesan et al., 2020) y un contenido bajo de lípidos (entre 0.9 y 4.0 %), así como una gran cantidad de carbohidratos, compuestos por fibra, principalmente. Mientras que el contenido de proteína puede ser entre <15% (algas pardas) y hasta de 47% (algas rojas).

Para dar un ejemplo, del porqué es saludable comer algas, algunas de ellas pueden tener igual o más contenido de vitamina C que una naranja o un jitomate, además de vitamina A, E y el complejo B. Pero no sólo eso, sino que las algas además pueden ser utilizadas como alimentos funcionales. Los alimentos funcionales son aquellos que además de los nutrientes “básicos” tienen compuestos (como compuestos fenólicos y carotenoides, por mencionar algunos) que pueden tener un efecto antioxidante, antinflamatorio, e incluso ayudar a prevenir algunas enfermedades crónico degenerativas (como diabetes y cardiovasculares) (Gul et al., 2016; Wells et al., 2017).

Como se mencionó anteriormente, las algas tienen un aporte nutricional equiparable a frutas y verduras, pero ¿a qué saben? Pues, en general, tienen un ligero sabor sulfuroso (como huevitos duros) y pueden llegar a ser picantes.

Si quiero probar las algas, ¿dónde las puedo encontrar?

Las algas son una fuente importante de proteínas, vitaminas y nutrientes esenciales para una buena alimentación, pero ¿qué platillos podemos preparar?, ¿dónde las podemos encontrar? La forma más sencilla de prepararlas es poniéndolas a remojar, y después someterlas a una cocción rápida. Sin embargo, para potenciar su color, sabor o textura, se pueden emplear métodos más elaborados de preparación. Es importante resaltar que mientras más se cocinen, más notorio será el sabor a pescado (Marcus, 2013).

La opción de preparación más común es el sushi, que se elabora con el alga conocida como nori, que también puede usarse para preparar sopas, ensaladas y omelets (Simon, 2016) o bien se puede freír y comer como botana. Otro uso del nori es como condimento para palomitas, mayonesa y aderezos. También se ha hecho mantequilla saborizada con nori o con kombu, que se podría usar para preparar una parrillada (Silcock, n.d.). El kombu, que se caracteriza por tener un ligero sabor a océano, también se puede encontrar como polvo o escamas para sazonar estofados y legumbres. Otras algas se añaden a platos de arroz o pasta, o como cama para pescados. El dulse, otro tipo de alga, se puede secar y comer como carne seca; mientras que fucus sirve para espesar los caldos y, a veces, se agrega a los tés de hierbas. El alga wakame, que se caracteriza por ser salada y con un fuerte sabor a mar, se usa en la sopa de miso y en las ensaladas sunomono (ensalada de pepino) (Marcus, 2013).

En Francia, los “vegetales del mar”, que es como llaman a las algas, se pueden encontrar como productos frescos (naturales o con sal añadida), como condimentos o en pasta para untar (Delaney et al., 2016). En páginas de internet, como Phyco Health, Cup of Sea y Heritage Seaweed se pueden comprar granola, pasta, totopos, condimentos, nueces tostadas, tés, además de “carne seca”, chocolate, sopas en sobre y barritas, todo preparado a base de o con algas, además de poder encontrar varias especies secas. También es posible encontrar algunos embutidos como salchichas y chorizo (ver figura 4).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 4. Productos comerciales preparados con algas.
Crédito: elaboración propia.

Ha sido tan grande el boom de las algas que incluso han llegado a invadir la cocina gourmet (ya sabes, esos restaurantes elegantes que sirven platillos con preparaciones extrañas como espumas y geles). Así, restaurantes de alta cocina como Inver (Reino Unido), Noma (Dinamarca) y Boragó (Chile) las han integrado en sus menús de temporada. Por ejemplo, el chef Ángel León, dueño del restaurante Aponiente (España) y ganador de varias estrellas Michelin las ha incluido en sus platillos (Pérez-Lloréns et al., 2020). Aquí hay unos videos de este chef en el que nos enseña a hacer un encurtido de algas y a preparar varios platillos con algas.

Las algas no sólo han llegado a distintas tiendas y restaurantes, sino que incluso los científicos han buscado incorporarlas (parcialmente) en distintos alimentos y han estudiado su efecto en el color, la textura, el sabor y el contenido nutrimental de éstos. Por ejemplo, se han usado para aumentar el contenido de proteínas y minerales en botanas hechas con maíz. A pesar de que agregar algas hizo que cambiaran de color, las botanas tuvieron una buena aceptación por parte de los panelistas (personas que usando un cuestionario evalúan un producto). De igual manera, la incorporación de algas permitió aumentar el contenido de fibra en pasta libre de gluten (Fradinho et al., 2019).

También se han realizado varios estudios para ver qué pasa cuando las algas se agregan a productos lácteos fermentados (como yogurt). Se ha encontrado que pueden ayudar al crecimiento de probióticos (bichitos que ayudan a que nuestro sistema digestivo funcione bien; del Olmo et al., 2019; Khaledabad et al., 2020) y a mejorar la textura final del yogurt (que no suelten tanta “agüita”; Barkallah et al., 2017). Sin embargo, añadir algas no siempre resulta en productos exitosos. Cuando se usaron para preparar galletas, a pesar de mejorar la composición nutrimental, los panelistas mostraron rechazo tanto al color como al sabor (Nova et al., 2020), y al incorporarlas en pan han dado como resultado un producto seco, pesado, chicloso y con un ligero sabor a pescado (Lamont y McSweeney, 2021). Además, el color verdoso que adquiere el pan suele ser rechazado por los consumidores al relacionarlo con moho (Cozmuta et al., 2019).

Y ya para acabar, se han hecho varias bebidas alcohólicas con algas. Por ejemplo, en la destilería St. George Spirits en Alameda, California (Estados Unidos) buscaron incorporar algas obteniendo un licor que, a pesar de no llegar a ser comercializado, fue descrito como que “pega como una ola”. También se ha preparado gin con sabor a ligeras notas a océano provenientes del alga, así como un destilado con un color verde-azul y un ligero sabor salado que bien podía ser usado para cocinar o en maridaje (cuando combinas una bebida con un alimento para realzar el sabor de ambos) con algunos alimentos. ¿Con mariscos, tal vez? (Kraan, 2016).

Incluso hay whisky con algas, que fue producido para la serie The Seaweed Experience de la compañía The Ultimate Whisky Company. El whisky es conocido como celp, y su líquido es de color verde, con un sabor salado y yodado. Además, dentro de la botella puedes encontrar un alga flotando. ¡Toda una experiencia del mar! Por último, en Japón se prepara el Shochu, un licor fuerte al que se le pueden agregar varios ingredientes, entre ellos un extracto de alga (Kraan, 2016).

Las algas también se han adicionado a las cervezas artesanales. La cerveza Karengose Salty Seaweed Ale se preparaba con el alga roja Pyropia colombina. Mientras que las cervecerías Dungarvan Brewing Company y Nøgne produjeron una cerveza Saison, llamada Seaweed Saison, mezclando el alga roja Palmaria palmata, malta lager irlandesa y levaduras Saison. Esta cerveza se caracteriza por una dulzura inicial, seguida de una sensación picante y una sequedad ácida, con notas saladas provenientes del alga. La compañía The Marshall Wharf Brewing Co. tuvo una cerveza preparada con alga parda. Sin embargo, a diferencia de las dos siguientes, estas cervezas ya no se comercializan. La cervecería Tofino tiene una stout con algas que tiene notas suaves con sabor a café y chocolate salado. La cerveza Kelpie Seaweed Ale es elaborada por la cervecería Williams Brothers Brewing Company en Escocia.

Conclusiones

La relación de los seres humanos con las algas se ha forjado desde hace muchos años. A pesar de que no siempre han sido consideradas como productos valiosos, nos han sacado del apuro en épocas de vacas flacas. Ahora, gracias a la globalización y a gente creativa de todo el mundo, podemos probar distintos platillos, productos y bebidas. Además, todo parece indicar que vamos a poder ver más productos hechos con algas, y ya no sólo alimentos, pues también se ha intentado usarlas para biocombustibles, empaques biodegradables y un sinfín de artículos. Pero regresando a lo que nos concierne en este artículo, es decir la comida y bebida con algas, ¿tú te atreverías a probarlas?

Referencias

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Recepción: 06/05/2022. Aceptación: 16/05/2023.

Vol. 24, núm. 4 julio-agosto 2023

Historias de un viejo lobo de mar

Lili Pelayo González, Luis M. Burciaga Cifuentes y Claudia J. Hernández Camacho Cita

Resumen

La historia de vida de los machos de lobo marino de California es resultado de desafíos y adaptaciones que han pasado a través de miles de generaciones. Aunque aún hay muchas incógnitas, ha sido posible rastrear y detallar determinados comportamientos y plantear nuevas hipótesis sobre sus estrategias de vida. Por ejemplo, ahora sabemos que los machos permanecen con su madre durante el primer año. Posteriormente, ya como jóvenes independientes, suelen migrar y habitar otras islas para mejorar sus estrategias para cazar. Al alcanzar la etapa subadulta, siguen siendo inmaduros sexualmente, pero ya realizan sus primeros intentos para reproducirse. Es en la etapa adulta cuando se enfrentan con otros machos para conseguir su territorio reproductivo. Aunque la reproducción se ha establecido como el fin último de esta estrategia de vida, es posible que los machos estén combatiendo para permanecer en la colonia donde se encuentran sus familias de varias generaciones. Estos resultados e hipótesis han sido reconocidos en planes de conservación y manejo de la especie en México.
Palabras clave: lobo marino de California, comportamiento reproductivo, ecoturismo sustentable, Zalophus californianus.

Tales of an old sea lion

Abstract

The life history of male California sea lions is the result of challenges and adaptations that have been passed down through thousands of generations. Although there remain many questions, we have been able to track and detail certain behaviors at their different life stages and to propose new hypotheses about their life strategies. For example, we now know that males remain with their mothers during their first year. Later, when they are young and later as independent juveniles, often migrate and inhabit other islands to improve their hunting strategies. Upon reaching the subadult stage, they are still sexually immature but already making their first attempts to reproduce. It is in the adult stage when they confront other males to claim their reproductive territory. Although studies have established reproduction as their ultimate life strategy goal, it is possible that males also fight to remain in the colony where several generations of their families lived. These results and hypotheses have been taken into account in conservation and management plans for the species in Mexico.
Keywords: California sea lion, reproductive behavior, sustainable ecotourism, Zalophus californianus.

Introducción

El lobo marino de California (Zalophus californianus) es una especie emblemática del Pacífico nororiental debido a que ha habitado sus costas por más de diez millones de años y mantenido en equilibrio la dinámica de su ecosistema. Además, esta especie, por su carisma, se ha convertido en un atractivo turístico en vida libre, por lo que representa un sustento económico para ciertas localidades humanas.

A pesar de ser una especie muy estudiada y conocida, los detalles sobre su comportamiento son escasos y, por ende, poco considerados para su conservación y planeación turística. En particular, ha sido un desafío documentar la historia de vida de los machos de lobo marino de California, porque, a diferencia de las hembras, ellos tienen un mayor rango de dispersión en el océano. Asimismo, su tasa de mortalidad es alta, al estar más expuestos a amenazas (depredadores, enmalle en redes de pesca, contaminantes, entre otros) y sólo es durante la temporada de reproducción (junio-agosto) cuando regresan a las colonias y permanecen en tierra durante algunas semanas (García-Aguilar y Aurioles-Gamboa, 2003).

Las colonias de reproducción de esta especie en México se localizan en la costa occidental de la península de Baja California y dentro del golfo de California (ver figura 1). Estas colonias han experimentado un declive poblacional importante (alrededor de 53%) debido a los eventos de calentamiento marino que modifican la disponibilidad de presas para estos animales (Pelayo-González et al., 2020; Hernández-Camacho et al., 2021). Sin embargo, ciertas colonias han sido resilientes (capacidad de adaptación ante un agente o situación adverso) y se han mantenido en buen estado, por lo que se han convertido en el escenario ideal para estudiar el comportamiento de los machos, y ser una referencia importante de poblaciones saludables ante las condiciones actuales de calentamiento global.

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 1. Colonias de reproducción de lobo marino de California en México.
Crédito: elaboración propia.

El lobo marino de California: más que un simple amor de verano

Todos los veranos en las islas, islotes y playas donde se asientan las colonias de lobos marinos, nacen centenas de crías con un tamaño aproximado de 70 cm y 5 kg de peso. Estos recién nacidos permanecen en tierra con sus madres para alimentarse de su leche y relacionarse con las demás crías durante varios días (ver figura 2). Después de que han ocurrido los partos, las hembras adultas se sincronizan y están sexualmente disponibles para el apareamiento. Es por eso que en las colonias se suelen ver machos adultos cuidando su territorio y delimitando a cierto número de hembras para tener acceso a ellas. Una vez llevado a cabo el apareamiento, los machos dejan las colonias y el cuidado de las crías se torna en una tarea exclusiva de las hembras (García-Aguilar y Aurioles-Gamboa, 2003).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 2. Ciclo de vida de los machos de lobo marino de California.
Crédito: elaboración propia.

Después de algunos días, las hembras deben despegarse de sus crías para adentrarse en el mar en busca de alimento. Durante este período de ausencia de las madres, las crías de la colonia suelen formar grupos para interactuar y jugar en las pozas de marea. En cuanto regresan las madres, éstas comienzan a producir ciertas vocalizaciones para llamar a sus crías y continuar con la lactancia. Al término del verano, las crías ya han crecido lo suficiente para empezar a realizar sus primeras inmersiones en el mar y desarrollar sus habilidades en el buceo, lo cual les permitirá volverse buenos cazadores y no depender de la leche materna durante su etapa juvenil (Hernández-Camacho et al., 2021).

La juventud para explorar

La etapa juvenil en los lobos marinos suele comenzar con el destete (las crías ya no se alimentan de la leche materna y comienzan a cazar), aproximadamente al cumplir el primer año de edad. En particular, los machos juveniles que son sexualmente inmaduros suelen ser muy inquietos y empiezan a realizar sus primeros viajes a otras islas lejanas de la colonia donde nacieron, ausentándose cada vez por más tiempo. Este mayor rango de dispersión observado en los machos juveniles ocasiona que se expongan a mayores riesgos como son el encontrarse con depredadores o quedar atrapados en redes de pesca. Durante esta etapa, que suele durar alrededor de cuatro años, van perfeccionando sus técnicas para cazar, van aumentando su tamaño corporal (alrededor de 40 kg y talla de 1 a 1.3 m) y la coloración de su pelaje se torna grisácea (ver figura 2).

Subadultos: juntos, pero no revueltos

Entre los cinco y ocho años los lobos marinos de California comienzan la etapa de subadulto, la cual se diferencia de la etapa juvenil porque los machos ya han adquirido un mayor tamaño (talla entre 1.5 y 2 m), su coloración se ha tornado más oscura y se ha empezado a desarrollar su cresta sagital (protuberancia ósea en la cima de la cabeza que está ligada a los músculos masticadores para proveerle mayor fuerza a la mordida), la cual es una característica única de los machos (ver figura 3).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 3. Diferencia en la forma de la cabeza entre hembras y machos adultos.
Crédito: elaboración propia.

Los machos subadultos suelen encontrarse con más machos de distintas edades en islas denominadas colonias de descanso, en las que permanecen durante el verano para viajar a las islas de reproducción (en su lugar de nacimiento o colonias aledañas) donde se concentran las hembras, y tener sus primeras oportunidades para aparearse (Aurioles-Gamboa et al., 1983). Se piensa que los machos pelean por un territorio en el que hay hembras adultas disponibles para aparearse.

Los subadultos tienen pocas probabilidades de aparearse en comparación con los machos adultos, ya que suelen tener menor fuerza y experiencia; sin embargo, en esta etapa adquieren habilidad y se preparan para la adultez. Estudios genéticos han revelado que las crías no siempre son descendencia del macho territorial, por lo que es posible que las hembras se apareen con otros machos adultos o subadultos durante sus viajes de alimentación (Flatz et al., 2012).

Machos territoriales: el tamaño importa

Los machos adultos son lobos marinos sexualmente maduros con más de nueve años de edad. Su coloración puede ser café oscura o negra, tienen un cuello muy grueso y la cresta sagital completamente desarrollada y prominente, con coloración más clara que el resto del cuerpo (ver figuras 2 y 3). Estos animales suelen pesar entre 200 y 300 kg, y llegan a medir alrededor de 2.5 m (Aurioles-Gamboa y Hernández-Camacho, 2015).

Los machos pelean por un territorio reproductivo que, en la mayoría de las ocasiones, ya está ocupado por otro macho adulto. Los machos deben lucir atractivos para que las hembras los elijan, y al mismo tiempo, dominantes para intimidar a los otros competidores, por lo que pasan el día vocalizando, patrullando y sacando de los territorios a machos subadultos o adultos que se atreven a invadir sus territorios. En éstos se encuentran hembras adultas, juveniles y crías recién nacidas, con espacio disponible para la lactancia y el descanso, así como con pozas de marea donde juegan las crías (ver figura 4).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 4. Machos adultos compitiendo por el territorio reproductivo.
Crédito: elaboración propia.

De acuerdo con la teoría de los sistemas de apareamiento, el territorio es importante porque el macho que lo defiende se apareará con las hembras que lo están ocupando y sus genes pasarán a las siguientes generaciones. Aparentemente, los machos de mayor talla poseerán los territorios más grandes y con más hembras. Estos lugares serán los mejores y los que buscarán los demás machos para competir. Sin embargo, se han planteado nuevas hipótesis basadas en análisis genéticos, en las que los machos territoriales están defendiendo a las hembras con las que están emparentados, ya que nacieron en esa colonia y es posible que estén cuidando a sus familias de varias generaciones (Flatz et al., 2012).

Al terminar cada temporada reproductiva, los machos adultos realizan migraciones de alrededor de 2000 km en busca de alimento para recuperar la energía invertida en la defensa de territorios y el apareamiento (Gearin et al., 2017). Las peleas por la defensa de los territorios los estresa y debilita. Esto junto con la dispersión durante la etapa juvenil y las migraciones anuales en la etapa adulta y subadulta provocan la muerte de muchos machos de lobo marino. De todos los machos que nacen en cada temporada reproductiva, solo entre 10 y 15% alcanza la etapa de la vejez (15-16 años), mientras que 90% de las hembras llegan a esta etapa (Hernández-Camacho et al., 2008).

La alianza entre la ciencia del comportamiento y la planeación turística

En México, las actividades turísticas con lobos marinos en vida libre consisten en observarlos y nadar con ellos. El sitio más importante para realizar estas actividades es la colonia Los Islotes, en La Paz, Baja California Sur, al sur del golfo de California. Normalmente, los lobos marinos ya están habituados a la presencia humana; sin embargo, durante el verano ha sido necesario suspender las actividades acuáticas para no generar estrés en los lobos marinos y para no interrumpir comportamientos críticos de la reproducción y el cuidado materno (ver figura 5; Labrada-Martagón et al., 2005; Hernández-Camacho et al., 2020).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 5. Actividades turísticas en la colonia reproductiva de lobo marino de California, Los Islotes, Baja California Sur.
Crédito: elaboración propia.

Durante la época reproductiva, cuando los machos se establecen, pelean por sus territorios y copulan, las colonias reproductivas de lobos marinos alcanzan su máxima densidad poblacional. Es por ello que los machos en esta época son más agresivos y activos, y suelen observarse peleas entre ellos en los territorios terrestres y acuáticos, produciendo remolinos. Debido a este comportamiento, el nado con lobos marinos durante su reproducción se ha suspendido en Los Islotes para evitar accidentes, sin embargo, es la oportunidad ideal para presenciar comportamientos íntimos como la lactancia, la defensa de territorios y las interacciones entre las crías recién nacidas (Hernández-Camacho et al. 2020).

Conclusiones

El comportamiento de los machos de lobo marino de California ha sido estudiado por muchas décadas tanto en Estados Unidos como en México, y se piensa que sus estrategias de vida son uniformes en todo su rango de distribución. Sin embargo, investigaciones recientes y más detalladas, así como la aplicación de nuevas herramientas (p. ej. genéticas), han permitido establecer nuevas hipótesis sobre su comportamiento reproductivo.

La historia de vida de los machos es sólo una pieza más del rompecabezas dinámico que enfrentan las poblaciones en un océano cambiante y acelerado por el calentamiento global. En el comportamiento animal podemos encontrar respuestas y generar alternativas para recuperar poblaciones de lobo marino de California, ya que éstos son un reflejo de la suma de las interacciones entre seres vivos y su ambiente.

Gracias a los estudios poblacionales, ecológicos y de comportamiento, ha sido posible mejorar las estrategias de manejo de la especie, al favorecer un turismo basado en la observación y no en el contacto directo con los animales.

Agradecimientos

Agradecemos el apoyo y financiamiento del Instituto Politécnico Nacional (ipn) y de la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (conanp). Agradecemos a los estudiantes y voluntarios del Laboratorio de Ecología de Pinnípedos “Burney J. Le Boeuf” del cicimar-ipn y a los capitanes de embarcación que han apoyado las investigaciones por más de treinta años.

Referencias

  • Aurioles-Gamboa, D., y Hernández-Camacho, J. (2015). Californian Sea Lion. The iucn red list of threatened species. https://tinyurl.com/5etxrb49
  • Aurioles, D., Sinsel, F., Fox, C., Alvarado, E., y Maravilla, O. (1983). Winter migration of subadult male California sea lions (Zalophus californianus) in the southern part of Baja California. Journal of Mammalogy, 64(3), 513-518. https://doi.org/10.2307/1380369
  • Flatz, R., González-Suárez, M., Young, J. K., Hernánde-Camacho, C. J., Immel, A. J., y Gerber, L. R. (2012). Weak polygyny in California sea lions and the potential for alternative mating tactics. PLoS One, 7(3), e33654. https://doi.org/10.1371/journal.%20pone.0033654
  • García-Aguilar, M. C., y Aurioles-Gamboa, D. (2003). Breeding season of the California sea lion (Zalophus californianus) in the Gulf of California, Mexico. Aquatic Mammals, 29(1), 67-76. https://tinyurl.com/4h4p4fu4
  • Gearin, P. J., Melin, S. R., DeLong, R. L., Gosho, M. E., y Jeffries, S. (2017). Migration patterns of adult male California sea lions (Zalophus californianus) [NOAA Technical Memorandum NMFS-AFSC-346]. U.S. Dep. Commer., NOAA Tech. https://doi.org/10.7289/v5/tm-afsc-346
  • Hernández-Camacho, C. J., Aurioles-Gamboa, D., Laake, J., y Gerber, L. R. (2008). Survival rates of the California sea lion, Zalophus californianus, in Mexico. Journal of Mammalogy, 89(4), 1059-1066. https://doi.org/10.1644/07-MAMM-A-404.1
  • Hernández-Camacho, C. J., González-López, I., Pelayo-González, L., Aurioles-Gamboa, D., López-Greene, E., y Rosas-Hernández, M. P. (2020). Effective management of the National Park Espíritu Santo, through the governance, planning, and design of an integral strategy for Los Islotes. InSocio-ecological Studies in Natural Protected Areas (pp. 679-704). Springer, Cham. https://doi.org/10.1007/978-3-030-47264-1_33
  • Hernández-Camacho, C. J., Pelayo-González, L., y Rosas-Hernández, M. P. (2021). California Sea Lion (Zalophus californianus, Lesson 1828). En A. Ortega-Rubio (Ed.), Ecology and Conservation of Pinnipeds in Latin America (pp. 119-143). Springer, Cham. https://doi.org/10.1007/978-3-030-63177-2_7
  • Labrada-Martagón, V., Aurioles-Gamboa, D., y Martínez-Díaz, S. F. (2005). Natural and human disturbance in a rookery of the California sea lion (Zalophus californianus californianus) in the Gulf of California, Mexico. Latin American Journal of Aquatic Mammals, 175-185. https://doi.org/10.5597/lajam00080
  • Pelayo-González, L., Hernández-Camacho, C. J., Aurioles-Gamboa, D., Gallo-Reynoso, J. P., Barba-Acuña, I. D., Godínez-Reyes, C., Ramírez-Delgado, D., Ávalos-Téllez, R., Rubio-Rodríguez, U., y Villalobos, H. (2021). Effect of environmental variables on the number of births at California sea lion (Zalophus californianus) rookeries throughout the Gulf of California, Mexico. Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems, 31(7), 1730-1748. https://doi.org/10.1002/aqc.3545


Recepción: 14/06/2022. Aceptación: 02/06/2023.

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Revista Digital Universitaria Publicación bimestral Vol. 18, Núm. 6julio-agosto 2017 ISSN: 1607 - 6079