Vol. 25, núm. 1 enero-febrero 2024

Escherichia coli: amiga y enemiga en nuestro cuerpo

Andrés Humberto Uc Cachón, Gloria María Molina Salinas, Angel de Jesús Dzul Beh y Haziel Eleazar Dzib Baak Cita

Resumen

La infección del tracto urinario es una de las enfermedades infecciosas más frecuentes en todo el mundo y su principal agente causal es Escherichia coli. Esta bacteria es un habitante común de nuestro intestino, sin embargo, cuando llega al aparato urinario puede ocasionar este padecimiento. Para causar estas infecciones, E. coli utiliza diversos mecanismos que le permiten ascender y vivir en el aparato urinario. Afortunadamente hoy en día se cuenta con diferentes antimicrobianos para eliminar este patógeno. En este artículo conoceremos acerca de E. coli uropatógena, los mecanismos que utiliza para colonizar el tracto urinario y los antimicrobianos para combatir las infecciones por este patógeno.
Palabras clave: infección de tracto urinario, bacterias uropatógenas, Escherichia coli.

Escherichia coli: friend and foe in our body

Abstract

Urinary tract infection is one of the most common infections in the world and its main causal agent is Escherichia coli. This bacterium is an inhabitant of our intestine; however, when it reaches the urinary system, it can cause infections. In order to give rise to these infections, E. coli uses various mechanisms that allow it to ascend and live in the urinary tract. Fortunately, today there are different antimicrobials for eliminating this pathogen. In this article, we will learn about uropathogenic E. coli, the mechanisms that it employs to colonize the urinary tract, and the antimicrobials utilized to combat the infections caused by this pathogen.
Keywords: urinary tract infection, uropathogenic bacteria, Escherichia coli.


Introducción

La infección del tracto urinario (itu) que está conformado por los riñones, uréteres, vejiga y uretra (Figura 1) es una de las patologías infecciosas más frecuentes, se estima que al año más de 150 millones de personas adquieren una itu en todo el mundo. Estas infecciones afectan a toda la población, sin embargo, las mujeres son el grupo de mayor riesgo, debido a la anatomía del tracto urinario femenino, donde la uretra es relativamente corta, lo que reduce la distancia para la entrada de bacterias (Czajkowski et al., 2021). En nuestro país alrededor de cuatro millones de personas adquieren una itu al año (Secretaría de Salud, 2020). La mayoría de los pacientes con itu no presentan complicaciones graves, sin embargo, estas infecciones tienen una alta recurrencia, lo cual se refleja en importantes costos económicos (Vargas-Alzate et al., 2019).

Partes del tracto urinario y sitios de infección

Figura 1. Partes del tracto urinario y sitios de infección.
Crédito:elaboración propia.

Las itu pueden ser causadas por una diversidad de microorganismos, no obstante, las bacterias son responsables de la mayoría de estas infecciones (Mancuso et al., 2023). Entre estas, Escherichia coli es el principal agente causal, ya que su alta capacidad de adaptación y variado requerimiento nutricional le permiten sobrevivir en las vías urinarias. Las cepas de E. coli que tienen la capacidad de causar itu se definen como E. coli uropatógenas (ecu) (Luna-Pineda et al., 2018).

Antes de adentrarnos al mundo de las E. coli uropatógenas, ¿sabes qué son bacterias?

Las bacterias son pequeños organismos unicelulares que presentan un tamaño diminuto de entre 0.5 y 5 micras —una micra es una milésima parte de un milímetro—. Además, se conoce que estos microorganismos tienen diferentes formas, que pueden ser esferas (cocos), barras (bacilos), filamentos curvados (vibrios) y helicoidales (espirilos y espiroquetas) (Figura 2). Las bacterias se encuentran en casi todas las partes de nuestro planeta y son vitales para los ecosistemas. De hecho, nuestro cuerpo está lleno de bacterias y se estima que contiene más bacterias que células humanas. La mayoría de las bacterias de nuestro cuerpo son inofensivas e inclusive algunas son beneficiosas para nuestro organismo. No obstante, existe un número relativamente pequeño de especies que causan enfermedades. Dentro de estas especies que pueden causar enfermedades se encuentra la E. coli (Sociedad de Microbiología, 2022).

Formas de las bacterias

Figura 2. Formas de las bacterias.
Crédito: elaboración propia.

Escherichia coli, ¿bacteria amiga o enemiga?

Escherichia coli es una bacteria perteneciente a la familia Enterobacteriaceae, se trata de un bacilo (forma de barra), anaerobio facultativo (pueden vivir tanto en presencia como ausencia de oxígeno) y mide 2 micras de largo y 0.5 micras de ancho, es decir, son tan diminutas que para cubrir la cabeza de un alfiler necesitaríamos 3 millones de ellas (Jang et al., 2017). La división celular ocurre aproximadamente cada 20 minutos, es decir en este corto tiempo una E. coli puede dividirse y generar dos bacterias hijas. Asimimo, es uno de los microbios de vida libre más estudiados en el campo de la microbiología y biotecnología, por esta razón es considerado como uno de los organismos modelos más empleados para la experimentación (Yu et al., 2021; Barrer y Irving, 2018).

Este microorganismo es un habitante común del tracto intestinal de los humanos y de otros animales de sangre caliente. La relación que existe entre la E. coli y los humanos se puede definir como comensalismo, es decir, que en esta relación uno de los dos organismos se beneficia, mientras que el otro no es ni perjudicado ni beneficiado. Las E. coli que viven en el intestino de los humanos reciben un suministro constante de nutrientes y un entorno estable y de protección; y además, pueden brindar algunos beneficios a los humanos, al producir unas sustancias llamadas bacteriocinas, las cuales evitan que nuestro intestino sea habitado por bacterias patógenas —que pueden ocasionar enfermedades— (Martinzon y Walk, 2020).

La mayoría de las E. coli son inocuas, pero algunas pueden producir toxinas que les permiten causar enfermedades graves. Este tipo de bacteria productora de toxinas se alojan en alimentos contaminados, por lo que es necesario aplicar las prácticas básicas de higiene de los alimentos, entre ellas, cocerlos bien. Otra forma en la que puede causar enfermedades es cuando migra hacia áreas estériles de nuestro cuerpo, por ejemplo, al tracto urinario (Organización Mundial de la Salud, 2018).

La aterradora Escherichia coli uropatógena

Las ecu son aquellas que manifiestan una alta adherencia a las células del epitelio vaginal y urinario, causando itu. A diferencia del intestino, el tracto urinario es un área estéril, por lo que las infecciones de esta zona inician cuando bacterias de E. coli llegan y colonizan la uretra para posteriormente migrar hacia la vejiga (Figura 1). Durante las infecciones por ecu se inicia un proceso que implica: colonización en las áreas periuretral y vaginal con un posterior ascenso a la uretra, multiplicación de las bacterias en la orina, adherencia a la superficie de la vejiga e interacción con el sistema de defensa del huésped, y finalmente, replicación mediante la formación de comunidades bacterianas intracelulares (Terlizzi et al., 2017).

Pero ¿qué características tienen las ECU?

Las ecu colonizan tracto urinario utilizando una amplia variedad de mecanismos llamados factores de virulencia como los siguientes (Figura 3):

Mecanismos de virulencia de E. coli uropatógena

Figura 3. Mecanismos de virulencia de E. coli uropatógena.
Crédito:elaboración propia.

Fimbrias y adhesinas: estas son estructuras filamentosas que surgen de la membrana externa de las bacterias y que las pueden envolver. Estas estructuras las utilizan las bacterias para adherirse a las células humanas, lo cual es el requisito previo para una infección exitosa (Lüthje y Brauner 2014; Asadi Karam et al., 2019).

Receptores que capturan hierro: la disponibilidad de hierro está extremadamente restringida en el tracto urinario, por lo que las bacterias deben estar equipadas con sistemas para sobrevivir en este ambiente. Para subsistir utilizan receptores para absorber hierro del tracto urinario, mediante captadores llamados sideróforos. Los sideróforos son importantes en la colonización por bacterias, la formación de comunidades bacterianas y la producción de biopelículas (Lüthje y Brauner 2014; Asadi Karam et al., 2019).

Toxinas: las toxinas ayudan a que el patógeno se introduzca a los tejidos más profundos, por el rompimiento de las células humanas, para tener acceso a nutrientes. Las toxinas bacterianas también destruyen las defensas inmunitarias del tracto urinario (Lüthje y Brauner 2014; Asadi Karam et al., 2019).

Guerra de dos mundos, Sistema inmune vs ECU: mecanismos de evasión del sistema de defensa humano

Después de la infección, el sistema de defensa humano provoca una fuerte respuesta inflamatoria, seguido por la entrada de neutrófilos —células humanas que combaten las infecciones— y la eliminación bacteriana. Las ecu tienen la capacidad de evitar la respuesta de defensa al ocultarse en el interior de las células o dentro de las biopelículas que conforman (Lüthje y Brauner 2014; Asadi Karam et al., 2019), causando así la sintomatología de la enfermedad. Los síntomas pueden ser: necesidad urgente y frecuente de orinar, ardor al orinar, dolor del vientre bajo, orina turbia y maloliente, orina de color marrón, rosa o teñida de sangre. Si la infección se propaga hasta los riñones puede ser particularmente grave y los síntomas podrían ser además fiebre, dolor en la parte superior de la espalda y del costado donde se encuentran los riñones, náuseas y vómitos (Christiano, 2019).

Arsenal terapéutico, ¿debemos preocuparnos?

Afortunadamente, se han desarrollado fármacos totalmente eficaces para el tratamiento de las itu. Los antibióticos se indican tomando en consideración diversos criterios tanto clínicos como microbiológicos, por ejemplo, el patrón de susceptibilidad antibiótica de la bacteria, condiciones del paciente —edad, género, historial de alergias, otras enfermedades, consumo previo de antibióticos, antecedentes de itu previas—, sitio de la infección urinaria, etcétera. Por esto siempre es importante acudir con el médico, para un correcto tratamiento (Asadi Karam et al., 2019; Terlizzi et al., 2017).

Entre los diversos medicamentos o antibióticos más conocidos, se encuentran trimetoprima/sulfametoxazol, los β-lactámicos, las fluoroquinolonas y nitrofurantoína. Estos fármacos son ampliamente utilizados, debido a que han demostrado ser medicamentos selectivos para el tratamiento de itu no complicadas en muchos países. Por otro lado, la Sociedad de Enfermedades Infecciosas de América ha recomendado el uso de la fosfomicina para el tratamiento de pacientes con itu, incluyendo aquellas infecciones que son causadas por bacterias resistentes a los antibióticos convencionales. Una selección inadecuada de la terapia antibacteriana no sólo no destruye los reservorios de bacterias, también puede ocasionar que las bacterias sobrevivan dentro de las células de la vejiga (Asadi Karam et al., 2019; Terlizzi et al., 2017). Por este motivo debemos evitar imperantemente la automedicación.

Conclusiones

Como hemos abordado en este texto, estamos habitados por cientos de especies bacterianas que viven en nuestro organismo y que muchas veces son esenciales para nuestra salud. Pero también es cierto que existen algunas bacterias nocivas que son capaces de causar enfermedades, como por ejemplo la ecu. Cada año la ecu causa millones de itu, afortunadamente existen tratamientos eficaces que siempre deben ser prescritos por un médico. Para evitar enfermarnos por patógenos como la ecu u otros microorganismos, debemos aplicar un buen lavado y cocción de nuestros alimentos y una higiene de manos eficiente, e incluso con estas acciones podemos evitar la propagación de bacterias y otros microorganismos como virus y protozoarios a otras personas. Por lo tanto, nuestra salud está en nuestras manos.

Referencias

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Recepción: 12/08/2022. Aprobación: 01/11/2023.

Vol. 25, núm. 1 enero-febrero 2024

Bosques de Michoacán: guardianes del carbono contra el cambio climático

Maribel Arenas Navarro y Felipe García Oliva Cita

Resumen

La degradación de la tierra consiste en una serie de actividades como la conversión de los bosques a cultivos y la tala, que generan emisiones de gases de efecto invernadero (gei), originan la pérdida o sustitución de especies y en consecuencia promueven el cambio climático. Para mitigar las emisiones de los principales gei la captura de carbono en el suelo es importante, ya que es uno de los mecanismos que permite reducir la concentración de carbono en la atmósfera. En este sentido, los bosques templados (bosques de pino, bosques de pino-encino y bosques de encino) ofrecen un gran servicio ecosistémico capturando y protegiendo el carbono almacenado. Por ejemplo, los bosques templados del estado de Michoacán representan almacenes importantes de carbono a nivel nacional, donde los bosques de encino son los que tienen la mayor cantidad de carbono almacenado por unidad de área. Desafortunadamente, las especies de encino que habitan estos bosques podrían desaparecer o disminuir su distribución debido a los cambios de temperatura y precipitación producidos por el cambio climático. Sin embargo, aún estamos a tiempo para implementar acciones para mitigar, restaurar y rehabilitar los bosques templados de México y combatir el cambio climático.
Palabras clave: carbono, degradación, encinos, servicios ecosistémicos, suelo.

Forests of Michoacán: guardians of carbon against climate change

Abstract

Land degradation consists of a series of activities such as the conversion of forests to crops and logging, which generate greenhouse gas (ghg) emissions, cause the loss or replacement of species, and consequently promote climate change. To mitigate emissions of the main ghgs, carbon capture in the soil is important, since it is one of the mechanisms that allow for the reduction of carbon concentration in the atmosphere. In this sense, temperate forests (pine forests, pine-oak forests, and oak forests) offer a great ecosystem service by capturing and protecting stored carbon. For example, the temperate forests of the state of Michoacán represent important carbon stores at the national level, where oak forests are those with the greatest amount of carbon stored per unit area. Unfortunately, the oak species that inhabit these forests may disappear or experience a decrease in their distribution due to changes in temperature and precipitation produced by climate change. However, we still have time to implement actions to mitigate, restore and rehabilitate Mexico’s temperate forests and combat climate change.
Keywords: carbon, degradation, ecosystem services, oaks, soil.


El papel vital de los bosques en la mitigación del cambio climático

Recientemente hemos escuchado en la radio, televisión y redes sociales que el Grupo Intergubernamental de Expertos sobre el Cambio Climático (ipcc) publicó el sexto informe sobre el cambio climático global (ccg), donde analizan las acciones que contribuyen al cambio climático, así como aquellas acciones que podrían contrarrestarlo (mitigación). El ipcc es un grupo de científicos de todo el mundo —incluyendo mexicanos—, convocados por la Organización de las Naciones Unidas (onu) para monitorear y evaluar la información que existe a nivel global relacionada con el ccg. En la última reunión llevada a cabo en 2019 establecieron que la degradación de la tierra es un factor impulsor importante del cambio climático (Olsson et al., 2019).

En este sentido, los científicos definieron a la degradación de la tierra como una tendencia negativa en las condiciones del planeta, causada por procesos —directos o indirectos— provocados por las actividades humanas, es decir, aquellas actividades como la conversión de los bosques a cultivos, la tala ilegal, el uso no sostenible de productos y servicios forestales, que al generar emisiones de gases de efecto invernadero, causan la pérdida o sustitución de especies y contribuyen al proceso de cambio climático, disminuyendo la capacidad de los ecosistemas de proporcionar servicios ecosistémicos esenciales para los humanos.

Los bosques proveen a las sociedades de múltiples beneficios que se pueden dividir en cuatro categorías (Millennium Ecosystem Assessment, 2005): 1) regulación de las condiciones en las cuales vivimos (clima, plagas, enfermedades); 2) provisión de bienes (alimentos, agua, madera); 3) beneficios culturales (actividades de ecoturismo, herencia, identidad); y 4) soporte, que se refiere a los procesos ecológicos básicos que permiten la provisión del resto de los servicios como son el ciclo hidrológico, el mantenimiento de la biodiversidad y los ciclos biogeoquímicos. Estos ciclos son aquellos procesos naturales que reciclan elementos en diferentes formas químicas desde el entorno ambiental hacia diferentes organismos y luego a la inversa.

Los seis elementos más comunes en las moléculas orgánicas son el carbono (c), nitrógeno (n), hidrógeno (h), oxígeno (o), fósforo (p) y azufre (s), que pueden estar en una variedad de formas químicas (Espinosa-Fuentes et al., 2015). Estos elementos están almacenados en la atmósfera, la tierra, el agua y en los seres vivos, y cada uno posee su propia ruta de circulación. Si bien todos los elementos mencionados son importantes, el c es considerado el elemento principal para los seres vivos. De hecho, los combustibles fósiles como el carbón, el gas natural y el petróleo, provienen de compuestos de carbono de organismos que quedaron almacenados en los estratos de la tierra. Al quemar los combustibles fósiles para obtener energía, se libera un gas llamado dióxido de carbono (co2) que se acumula en la atmósfera, el cuál atrapa el calor del planeta, promoviendo el efecto invernadero. La acumulación en la atmósfera de este y otros gases de efecto invernadero como el metano, el óxido nitroso y gases fluorados, provocan cambios en los climas del planeta y consecuentemente el calentamiento global (Espinosa-Fuentes et al., 2015).

Uno de los almacenes de c más importantes es el suelo (Figura 1), una estimación aproximada indica que el 44% del c de los bosques del mundo se encuentra en el suelo (Pan et al., 2011). Por otro lado, el c en el suelo es aproximadamente tres veces más que el almacenado en la atmósfera. El almacén que le sigue en importancia es el de biomasa aérea —tronco, ramas y hojas de árboles y arbustos— con un 42%, la madera muerta con un 8% y por último el mantillo (5%) (Pan et al., 2011). El carbono en los suelos puede encontrarse en forma orgánica e inorgánica. El c orgánico del suelo se encuentra en forma de residuos orgánicos de plantas, animales y humus. La humificación de la materia orgánica implica la participación de los microrganismos del suelo —bacterias, algas y hongos—, en la transformación de los compuestos orgánicos, mejorando la estructura del mismo. Este proceso conlleva la captura de c disminuyendo así la emisión de co2 a la atmósfera. Por su parte el c inorgánico del suelo proviene de diversos minerales —como la calcita, dolomita y aragonita entre otros— provenientes de la degradación de la roca madre o de procesos pedogenéticos —procesos de formación del suelo—, que finalmente, conducen a la retención del co2 atmosférico (Ayala-Niño et al., 2018).

Almacenes de carbono en el ecosistema

Figura 1. Almacenes de carbono en el ecosistema. Dióxido de carbono (co2) y oxígeno (o2). El carbono esta señalado de color amarillo.
Crédito: elaboración propia en Biorender.

Pero ¿por qué es importante la captura de c en el suelo? Uno de los mecanismos que permiten reducir la concentración de c en la atmósfera, es mediante su captura en el suelo y por lo tanto, mitigar las emisiones de los principales gei (Galicia et al., 2016). En este sentido, los ecosistemas forestales ofrecen un gran servicio ecosistémico al capturar y preservar el carbono.

La vegetación de un bosque —árboles, arbustos y hierbas— realizan el proceso de fotosíntesis en las hojas, capturando co2 y liberando oxígeno a la atmósfera. Una vez que estas hojas dejan de estar activas, caen al suelo y pasan a formar parte de la hojarasca. La hojarasca representa el proceso de transferencia de nutrientes de las hojas hacia el suelo. Una vez acumulada la hojarasca, pasa a formar una capa llamada mantillo que cumple la función de cubrir y proteger al suelo de los cambios de temperatura y humedad, hasta que se desintegra (Pan et al., 2011). El tiempo que tarda en ocurrir este proceso depende de las condiciones climáticas, la especie de la que proviene y la composición química de las hojas, los microorganismos e invertebrados que participen y el tipo de suelo (Chávez-Vergara et al., 2015).

Sin embargo, el tipo de vegetación es un factor muy importante por considerar, ya que los científicos estimaron que existen diferencias entre los bosques tropicales y los bosques templados. Los bosques tropicales están formados por diversas especies que dependiendo de la duración de sus hojas se consideran perennifolias —menos del 25% de las especies pierden sus hojas—, subperennifolias —25 a 50% de las especies pierden las hojas—, subcaducifolias —50 a 75% de las especies pierden las hojas— o caducifolias —más del 75% de las especies pierden sus hojas—. Los bosques tropicales se ubican en sitios cálidos y lluviosos durante todo el año (Rzedowski, 2006). Por su parte, los bosques templados son ecosistemas subhúmedos a templado húmedos, que se distribuyen en latitudes medias y en zonas montañosos. Los bosques templados están compuestos por árboles perennifolios —que retienen sus hojas por casi un año como los pinos— y árboles caducifolios que pierden las hojas en temporada de secas (como los encinos) de manera coordinada o por partes para evitar la pérdida de agua y luego desarrollan hojas nuevas, por lo que se acumula la hojarasca y el mantillo en el suelo.

Estas diferencias hacen que los bosques tropicales tengan su principal almacén en los árboles y otras formas vegetales, mientras que en el suelo almacenan el 32% del c, a diferencia de los bosques templados que almacenan en el suelo el 60% del c total y principalmente como materia orgánica humificada (García-Oliva et al., 2006; Pan et al., 2011). Esto es muy importante porque los cambios en el c orgánico del suelo y los flujos de c en los bosques son el resultado de cambios a escala local generados por las actividades humanas, tales como el cambio de uso de suelo, el manejo forestal, los incendios, y el cambio de las especies vegetales nativas (Galicia et al., 2016).

Los bosques templados en México

Los bosques templados en México son comunidades dominadas por árboles como los pinos —especies del género Pinus—, encinos o robles (Quercus), oyameles (Abies) y otras coníferas que se distribuyen en zonas montañosas con clima subhúmedo templado a frío y que cubren alrededor del 20% del territorio nacional (Rzedowski, 2006). Dependiendo de las especies dominantes se puede llamar bosque de pino, bosque de encino, bosque de oyamel e incluso bosque de pino-encino, lo que determinará un papel central en el funcionamiento del ecosistema.

Los bosques templados se establecen sobre diversos tipos de suelo —cerca de 23 tipos de suelo en México—, siendo los andosoles los que poseen la mayor capacidad de almacenar c debido a sus características físicas y químicas de sus minerales (Galicia et al., 2016). Los andosoles son suelos desarrollados en depósitos volcánicos —como ceniza volcánica, piedra pómez, y lava— y/o en materiales piroclásticos, que se encuentran en las regiones subhúmedas y húmedas, y aunque no son tan abundantes respecto a otros tipos de suelos en el país —abarcan el 1.3 % de superficie relativa en México—, son muy frecuentes en los bosques templados mexicanos (Instituto Nacional de Estadística Geografía e Informática, 2007).

Uno de los estados del México con mayor cobertura forestal es el estado de Michoacán, que alberga diferentes tipos de vegetación; en las zonas templadas y montañosas se distribuyen bosques de oyamel, pino, encino y pino-encino, mientras que en las zonas cálidas del estado se encuentra el bosque tropical caducifolio y subcaducifolio (Takaki Takaki et al. 2019).

Un estudio reciente encontró que los bosques templados del estado de Michoacán representan importantes almacenes de C a nivel nacional. Los resultados de este trabajo muestran que los bosques michoacanos pueden almacenar 727,001 Gg de c en la biomasa aérea —tronco, ramas y hojas— y en el suelo, este último contiene el 75% de este valor (García-Oliva et al., 2019). Asimismo, encontraron que los bosques primarios de encino son los que tienen la mayor cantidad de c almacenado por unidad de área. Sin embargo, si se considera el área que ocupa cada tipo de bosque, los bosques de pino-encino contienen 45,891 Gg, lo que representa 25.6% del contenido total del C en la biomasa aérea de los bosques michoacanos, seguido por los bosques de pino con 34,488 Gg, representando 19.2% del total (García-Oliva et al., 2019) (Figura 2).

Bosque de pino-encino en El Área de Protección de flora y fauna Pico de Tancítaro en Tancítaro

Figura 2. Bosque de pino-encino en El Área de Protección de flora y fauna Pico de Tancítaro en Tancítaro, Michoacán.
Crédito: Maribel Arenas Navarro.

Los bosques templados enfrentan diferentes amenazas, han sufrido una intensa deforestación histórica, ocasionando que disminuyan en su extensión, número de especies, capacidad de ofrecer servicios ecosistémicos, que además se traduce en emisiones de gei por pérdida de biomasa.

Los escenarios de cambio climático a futuro —basados en análisis de la variación climática global— para el estado de Michoacán, prevén un incremento en temperatura, la disminución en la precipitación y la irregularidad en los eventos meteorológicos, lo que tendrá gran impacto en la vegetación provocando un cambio en los ecosistemas (Sáenz-Romero et al., 2019). La combinación de estos factores tendrá como consecuencia un aumento en la aridez, provocando estrés en las plantas al estar en condiciones que ya no son las adecuadas. Aunado a esto, para el año 2090 se proyecta una reducción del 95.8% en el hábitat propicio para los bosques de coníferas (pinos y oyamel) del estado y un 78.7% para los bosques de encino (Saénz-Romero et al., 2019). Particularmente, las proyecciones de ccg han revelado que especies de encino como Quercus sideroxyla podrían desaparecer del estado (Rodríguez-Correa et al., 2019), por lo que se debe actuar para evitar la pérdida de especies y los servicios ambientales que brindan (Figura 3).

Degradación del bosque templado

Figura 3. Degradación del bosque templado. A) Tala ilegal y B) Monocultivo de aguacate en Michoacán. Al fondo se observan los encinos.
Crédito: Maribel Arenas Navarro

Otra amenaza es la deforestación y su transformación en terrenos para ganadería, agricultura o urbanización (Denvir et al., 2022). En las últimas décadas la expansión del aguacate en el estado incluye la deforestación y la fragmentación de bosques nativos. A medida que los bosques son reemplazados por huertas de aguacate, las áreas forestales se han vuelto cada vez más aisladas creando un paisaje de cultivo relativamente homogéneo en algunas partes de la región provocando un impacto en la biodiversidad, el suelo, el agua y el c de los ecosistemas (Denvir et al., 2022). El almacenamiento de c se ve directamente afectado negativamente por el cambio de uso del suelo, ya que se ha encontrado que los bosques menos perturbados tienen mayores reservas de c que los bosques degradados y las tierras convertidas a la agricultura extensiva (Ordóñez et al., 2018).

Conservación y manejo de los bosques

La pérdida de servicios ecosistémicos en los bosques del estado de Michoacán coincide con lo observado a nivel global; sin embargo, es posible implementar acciones para mitigar, restaurar y rehabilitar el deterioro adoptando alternativas de producción y aprovechamiento sustentables. Los programas de restauración en los que utilizan especies nativas (especies de esa zona) conjuntamente con la participación de la sociedad, han sido exitosas en bosques de otras partes del mundo (Olson et al., 2019). Las reforestaciones planeadas y con un diseño integral, han obtenido un buen desempeño al mejorar el aspecto económico de las regiones rurales, contribuyendo a la reducción del riesgo de desastres naturales y al aumento de la captura de carbono. Asimismo, fomentar la regeneración natural en los bosques, evitar los monocultivos extensivos y mantener monitoreada la salud del suelo, son actividades que pueden ayudar al manejo sustentable de los bosques. En este sentido, una mejor gestión de los suelos en los bosques puede compensar entre el 5% y el 20% de las emisiones globales actuales de gei causadas por las actividades humanas (Pan et al., 2011).

En general, para evitar la degradación de los bosques se debe de empezar por realizar actividades de gestión, políticas de mitigación, prácticas climáticamente inteligentes adaptadas al contexto y a las necesidades locales, restauración y rehabilitación a escala local, que promuevan los servicios ecosistémicos que generan los suelos y los bosques. Una mejor comprensión del papel del suelo de los bosques templados en la dinámica del c en los ecosistemas forestales y de los mecanismos responsables de los cambios de esta dinámica, es fundamental para la implementación de políticas de mitigación. Adoptar prácticas sustentables para el manejo del suelo, y prevenir la degradación de la tierra es clave para aprovechar todo su potencial y así mantener la producción de alimentos, el suministro de agua limpia, el almacén de c, la protección de la biodiversidad y una mayor resiliencia al cambio climático.

Referencias

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Recepción: 15/12/2022. Aprobación: 01/11/2023.

Vol. 25, núm. 1 enero-febrero 2024

¿Es posible identificar nuevos fármacos desde tu computadora?

María Teresa Alvarado Parra, María Gabriela Mancilla Montelongo y Karina Verdel Aranda Cita

Resumen

¿Cómo se obtienen los nuevos fármacos? ¿De dónde salen nuevos productos para descontaminar un lago o el suelo? Las plantas y los microorganismos producen millones de moléculas que pueden tener una de estas importantes aplicaciones biotecnológicas. Hasta hace unos años, la caracterización biotecnológica era un proceso costoso y complicado. Sin embargo, la revolución de la bioinformática trajo consigo las bases de datos biológicas que, en conjunto con el desarrollo de la tecnología, han permitido el diseño y desarrollo de algoritmos para conocer la función biológica de un compuesto. Gracias a ello, actualmente se puede predecir la actividad biológica de una gran variedad de moléculas antes de emprender un experimento en el laboratorio. El objetivo de este artículo es compartir cómo es que se pueden caracterizar productos naturales, como fármacos, desde una computadora personal, utilizando bases de datos pertinentes y métodos computacionales in silico, para después comprobar la actividad biológica con pruebas in vitro.
Palabras clave: base de datos, in silico, acoplamiento molecular, productos naturales, bioinformática.

Is it possible to identify new drugs from your computer?

Abstract

How are new drugs obtained? Where do new products to decontaminate a lake or soil come from? Plants and microorganisms produce millions of molecules that can have one of these important biotechnological applications. Until a few years ago, biotechnological characterization was an expensive and complicated process. However, the bioinformatics revolution brought with it biological databases that, in conjunction with the development of technology, have allowed the design and development of algorithms to know the biological function of a compound. Thanks to this, it is now possible to predict biological activities from a wide variety of molecules, before undertaking an experiment in the laboratory. The objective of this article is to share that it is possible to characterize natural products, such as drugs, from a personal computer, using relevant databases and in silico computational methods, and then verify the biological activity with in vitro tests.
Keywords: databases, in silico, molecular docking, natural products, bioinformatics.


Introducción

—Hace un año, trabajé en un proyecto para la biorremediación1 del río Atoyac, en Puebla, México. Entre los contaminantes de este río, están los tintes usados en la industria textil, que son altamente tóxicos y poco degradables. Para llevar a cabo dicha biorremediación, los investigadores querían utilizar bacterias que produjeran enzimas capaces de reducir estos compuestos tóxicos. El problema era que no estaban seguros si las enzimas producidas por las bacterias eran capaces de reaccionar de manera específica con esas moléculas. Entonces, mi trabajo fue realizar computacionalmente un acoplamiento molecular de las enzimas bacterianas2 propuestas con cada una de las moléculas tóxicas seleccionadas. Así, si la afinidad de unión3 entre la enzima y el compuesto era buena, quería decir que la enzima era capaz de reducir el compuesto (ver video 1). Una vez realizada la propuesta, el grupo de investigación recopiló los análisis y diseñó un sistema bacteriano capaz de degradar esos compuestos (Acevedo et al., 2021).



seudomona azul

Video 1. Resultado de una simulación dinámica realizada en GROMACS a 10 ns de Pseudomonas putida y el compuesto azoico azul índigo.
Crédito: el resultado se elaboró y visualizó con el software Visual Molecular Dynamics (VMD).


El anterior testimonio, perteneciente a una estudiante de la Licenciatura en Biología, es la punta del iceberg sobre lo que se puede hacer o predecir desde una computadora. En los últimos años, la demanda por los métodos computacionales en numerosas investigaciones ha ido creciendo y, con ello, la importancia de hacer más accesible la bioinformática y la biología computacional en el descubrimiento de nuevos compuestos activos. Por ello, en este artículo se describen métodos computacionales generales para la caracterización biotecnológica. Esto incluye el concepto de acoplamiento molecular de enzimas y ligandos, junto con los pasos que se siguen para llevar a cabo este análisis computacional.

Fuentes de nuevos compuestos y cómo analizar grandes volúmenes de datos

Los productos naturales (pn), en un sentido amplio, se refieren a cualquier parte, biomolécula (como las enzimas o proteínas) o compuesto químico (también llamado metabolito secundario) obtenidos de un ser vivo, como una planta o un microorganismo (Sarker y Nahar, 2012). Una de las aplicaciones más importantes de los pn es en biotecnología ambiental, específicamente en la biorremediación. Las plantas y microorganismos tienen un papel fundamental en el reciclaje de carbono, nitrógeno, fósforo y azufre. Al mismo tiempo, sus pn son capaces de degradar compuestos contaminantes más complejos como los provenientes de las actividades industriales. Las principales aplicaciones de estos pn son el tratamiento de aguas residuales, degradación de xenobióticos4 y petroquímicos (Glazer y Nikaido, 2007). Este tipo de moléculas pequeñas, como los contaminantes o los metabolitos secundarios, se convierten en ligandos cuando interaccionan con las biomoléculas, como las proteínas.

Al recopilar una vasta información taxonómica, molecular, genética, metabólica y toxicológica de pn se ha generado la necesidad de almacenar y poner a disposición grandes volúmenes de datos. El surgimiento de las bases de datos (bd) permitió resolver este problema de almacenamiento y mejoró la disponibilidad de datos biológicos. Hoy en día, la bioinformática es esencial para manejar y comprender esta información. El uso de diferentes métodos que combinan algoritmos, lenguajes de programación, programas y otras herramientas han dado lugar a lo que se conoce como análisis in silico (Cañedo-Andalia y Arencibia Jorge, 2004). Esto quiere decir que se analizan en la computadora las interacciones entre diferentes pn. Con la información que nos proveen las bd es posible predecir la actividad de un pn en tres etapas básicas (ver figura 1).

Cómo caracterizar productos naturales activos desde tu computadora

Figura 1. Cómo caracterizar productos naturales activos desde tu computadora, en tres sencillos pasos: 1) conocer las bases de datos, 2) aprender y analizar mediante un método computacional, y 3) corroborar el resultado in silico con un experimento in vitro.
Crédito: imágenes y vectores de Freepik.com.

Paso 1. Bases de datos de productos naturales y de actividad biológica

Las bd de productos naturales cambian de acuerdo con la zona geográfica, tipo de organismo (hierbas, plantas vasculares, cactáceas, etcétera), propiedad biológica, uso y aplicación (antibióticos, anticancerígenos, suplementos alimenticios, entre otros), compuestos químicos o proteínas. Otro tipo de bd son como bibliotecas virtuales que resguardan artículos especializados y permiten acceder a información relevante para elegir un modelo de estudio. Las bd enfocadas en actividad biológica almacenan propiedades de interacción entre moléculas (compuestos químicos-proteínas-genes). La actividad biológica es el potencial que tiene una molécula para llevar a cabo una función, por ejemplo, su uso contra una determinada enfermedad (Jackson et al., 2007). Algunas bd reportan datos como concentraciones inhibitorias, dosis efectivas y dosis letales o tóxicas. La mayoría de las bd son de acceso libre (algunos ejemplos se encuentran en el cuadro 1), otras son exclusivas para investigadores y requieren de un registro. También existen bd con un costo, las cuales, en su mayoría son generadas para la industria farmacéutica.

Paso 2. Métodos computacionales: el acoplamiento molecular

El acoplamiento molecular es una predicción de las interacciones entre dos pn: un ligando (molécula pequeña) y una proteína. Los primeros acoplamientos moleculares se basaron en métodos qsar (relaciones cuantitativas estructura–actividad, por sus siglas en inglés) (Ekins et al., 2007). Estos métodos utilizaban computadoras con procesadores hechos de silicio para estimar la actividad biológica de las moléculas; por ello a estos análisis se les llamó in silico. Las primeras predicciones con computadoras usaban modelos matemáticos que relacionaban una estructura con una propiedad fisicoquímica o una actividad biológica, siguiendo como principio la estadística. El primer registro de un fármaco con un diseño in silico es el mesilato de nelfinavir, usado para inhibir una proteína del Virus de Inmunodeficiencia Humana (vih) (Meza Menchaca et al., 2020).

Después surgieron metodologías de acoplamiento basadas en descriptores, reglas, conocimiento, ligandos, objetivos, afinidad virtual, entre muchas otras (Ekins et al., 2007). Dentro de las más usadas se encuentran aquellas que dependen de la disponibilidad de información estructural. Por esta razón, durante un tiempo, los científicos se concentraron en experimentos con las estructuras 3D de proteínas. Todas estas metodologías condujeron a la creación de múltiples interfaces y softwares de afinidad virtual (ver video 1).

Gracias a las numerosas metodologías, se han descubierto inhibidores y dianas terapéuticas que han servido para probar diferentes ligandos que prometen ser futuros fármacos. Es fascinante el control en tiempo récord de brotes de enfermedades a partir de la identificación de compuestos bioactivos y su afinidad a las dianas terapéuticas (Meza Menchaca et al., 2020). Un ejemplo bastante familiar fue la búsqueda de fármacos para el tratamiento de covid-19, donde el acoplamiento molecular fue “el rey de los métodos computacionales” (Pavan y Moro, 2023).

El acoplamiento molecular ha evolucionado de manera que nos ha permitido reportar y comprobar interacciones de distinta naturaleza, como interacciones ligando-proteína (ver figura 2 y video 1), proteína-proteína, adn-ligando, adn-proteína, sólido-proteína, sólido-ligando, entre otras (Dar y Mir, 2017).

Figura 2. Acoplamiento molecular proteína-ligando. La estructura terciaria de la proteína está marcada en verde y la molécula pequeña (ligando) en rojo. Visualización con el programa PyMol donde, utilizando los botones de los apartados marcados, se puede eliminar las moléculas de agua (paso (d)) y observar las interacciones del acoplamiento (paso (g)).

¿Cómo se puede llevar a cabo un análisis de acoplamiento molecular?

La metodología para realizar los acoplamientos moleculares puede resumirse en siete pasos (ver listado a – g), lo que requiere diferentes bd y programas computacionales (ver figura 1). Cabe destacar que esta secuencia puede considerarse como una receta básica general, pero cada bioinformático la modifica y adapta según sus objetivos y lo que intenta analizar.

  1. Obtención de estructuras. Consulta de diferentes bd para descargar las estructuras 3D de las moléculas para el acoplamiento (ver figura 1 y tabla 1).
  2. Búsqueda de dominios funcionales. Una proteína puede tener dominios funcionales5 compartidos con varias familias proteicas, pero esto no significa que mantengan su función biológica. De esta manera, se consultan los dominios funcionales, se anotan y, después del acoplamiento molecular, se verifica si la unión sucedió dentro de estos dominios.
  3. Exploración de sitios activos. Las proteínas contienen sitios específicos donde otras moléculas pueden unirse y llevar a cabo su función biológica. A estos sitios se les conoce como bolsillos de unión o sitios activos. Éstos se muestran como cavidades en las estructuras 3D de las proteínas donde entrará el ligando.
  4. Minimización energética de moléculas. A veces las moléculas 3D contienen moléculas de agua u otras con metales pesados. Éstas pueden interferir en el acoplamiento molecular y deben eliminarse. Después, se minimiza la energía de las moléculas 3D para corregir distorsiones o tensiones, reducir el movimiento y garantizar una estructura estable (ver figura 2).
  5. Acoplamiento molecular. En este paso se seleccionan los aminoácidos que conforman el sitio activo de la proteína y se realiza el acoplamiento molecular de los ligandos (ver figura 2).
  6. Análisis de resultados. El acoplamiento molecular arrojará varios resultados, pero los más importantes son la energía de enlace (describe la fuerza de interacción proteína-ligando) y el score o puntuación de acoplamiento (refleja la calidad de la unión). Mientras menores sean estos valores, más probable es que la función biológica se cumpla.
  7. Visualización de interacciones. Se observan las interacciones intermoleculares (fuerzas de van der Waals, interacciones iónicas, etcétera). También se verifica si la unión sucedió dentro de los aminoácidos que conforman los dominios funcionales del paso b (ver figura 2).

¿Por qué se realizan los pasos de minimización y medición de energías en las biomoléculas? Como puede observarse en el video 1, estas biomoléculas no son rígidas y estáticas como rocas. Su interacción con los ligandos para predecir una posible actividad biológica tampoco es como armar legos. Más bien, tienen unas partes que les dan estructura y otras que son como resortes en movimiento. Entonces, se usan ecuaciones matemáticas para predecir cómo se mueven estos resortes, qué carga tienen y cómo interactúan con los ligandos o las moléculas de agua. Justo con las herramientas computacionales se pueden hacer estos cálculos matemáticos y probar muchas condiciones y ligandos de manera eficiente y muy cercana a la realidad.

Paso 3. ¿Análisis in silico o análisis in vitro?

Un experimento in vitro es aquel donde se comprueba si un pn es activo. Se utilizan placas o cajas plásticas o de vidrio (de ahí el término in vitro) y, para que sea válido, se requieren múltiples repeticiones de una misma prueba. Entonces, si ya se realizó el análisis in silico, ¿es necesario realizar un experimento in vitro? ¿Cuándo es necesario hacer un análisis in silico o uno in vitro? Es normal plantearse estas preguntas y la respuesta es más sencilla de lo que parece. Cuando se reporta un nuevo compuesto con determinada actividad para resolver un problema médico o ambiental es común ver un análisis in vitro, en el que el compuesto fue probado a diferentes concentraciones. Sin embargo, los análisis in vitro no revelan la interacción que existe entre los compuestos y, por tanto, no tenemos conocimiento sobre porqué es efectivo y las posibles alternativas. Las investigaciones que usan herramientas in silico permiten entender, en un menor tiempo, la interacción entre compuestos. Por lo tanto, el análisis in silico es un complemento de los análisis in vitro.

El futuro está en las computadoras

En la actualidad, se puede utilizar una computadora personal para dar los primeros pasos en el descubrimiento de compuestos activos a través del acoplamiento molecular. Además, gracias a internet, podemos acceder vía remota a múltiples bd y programas bioinformáticos. Sin embargo, ésta es una visión reducida del potencial que tienen los métodos computacionales. En análisis masivos de datos in silico es ideal la independencia de la web. Para esto se usan computadoras de alta gama que tienen miles de gb de memoria, cientos de tb de almacenamiento y decenas de núcleos de procesamiento. Estos equipos suelen estar conectados entre sí formando clusters,6 que pueden analizar cientos de procesos bioinformáticos al mismo tiempo de manera eficiente.

Conclusión

Aún nos queda mucho por descubrir, pero, gracias a la bioinformática y la biología computacional, los descubrimientos están siendo mucho más rápidos que nunca. En general, los bioinformáticos descubren fármacos desde su computadora en tres pasos: a) conociendo bd sobre organismos y compuestos activos, b) usando métodos computacionales como el acoplamiento molecular y c) combinando métodos in silico e in vitro.

¿Cuáles son las nuevas tendencias y el futuro de esta área de la biología computacional? Debido a la gran cantidad de datos que actualmente existen, conocidos como big data, los investigadores y las compañías farmaceúticas ya están usando inteligencia artificial (ia) para analizar toda esta información molecular. Lo anterior les permite predecir de manera muy precisa nuevas estructuras, lo que ahorra tiempo y dinero. Además, el avance en el desarrollo de métodos computacionales en general se enfoca en abordar los principales retos en esta área, como la alta flexibilidad de las biomoléculas y la lentitud en la unión-disociación de las mismas. Sin embargo, hay temas que aún necesitan respuesta, como el entendimiento de los mecanismos de reacción, los procesos termodinámicos y la cinética de las interacciones moleculares, entre otros.

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Recepción: 18/10/2022. Aprobación: 01/11/2023.

Vol. 25, núm. 1 enero-febrero 2024

Acarología forense: más sabe el ácaro por viejo que por ácaro

Margarita Ojeda y Angel Herrera Mares Cita

Resumen

Los ácaros son arácnidos muy diversos y abundantes, de tamaño muy pequeño, que viven en todos los ambientes en el mundo; forman parte de la biodiversidad del planeta y tienen importancia en muchas áreas de nuestra vida. En México su conocimiento incluye aspectos culturales, aplicados a nombres de lugares y a tradiciones orales como los refranes. En particular, pueden ser testigos de un crimen al aportar información sobre su presencia en un cadáver. Su estudio lo llevan a cabo especialistas, acarólogas(os) forenses, que ayudan a resolver casos médico-legales, de productos almacenados, entre otros. En México la aplicación y estudio de la acarología forense se encuentra en franco desarrollo, por lo que es de suma importancia conocer los aportes de esta disciplina para la procuración de justicia. En la actualidad, varios grupos de trabajo están incursionando en esta área y en la Universidad Nacional Autónoma de México (unam) está alojada la Colección de Artrópodos de Referencia Forense (carf), la cual permite la vinculación con diversas instancias tanto académicas como de justicia en el país.
Palabras clave: astigmata, foresia, médico-legal, mesostigmata, acarología forense.

Forensic acarology: mite knows more for being old than for being a mite

Abstract

Mites are arachnids of small size, very diverse and abundant; they live in all types of environments in the world, they are part of the planet’s biodiversity and are important in many aspects of our lives. In Mexico, their knowledge includes cultural aspects, applied to place names and oral traditions such as proverbs. In particular, they can be witnesses to a crime by providing information about their presence in a corpse. Their study is carried out by a specialist, the forensic acarologist, who helps resolving medico-legal cases, cases of stored products, among others. In Mexico the application and study of forensic acarology is in full development, hence the importance of knowing the contributions of this discipline as an element for the administrations of justice. Currently, several working groups are venturing into this area; the National Autonomous University of Mexico (unam) houses the Forensic Reference Arthropod Collection (carf), which allows links with various academic and justice institutions in the country.
Keywords: astigmata, phoresy, medico-legal, mesostigmata, forensic acarology.


Ácaros biodiversos y culturales

México, además de ser megadiverso en sus recursos bióticos, también lo es en sus recursos culturales. Los ácaros no son la excepción; estos arácnidos, parientes de las arañas y alacranes, se encuentran prácticamente en todos los ambientes del planeta. La gran mayoría de ellos son microscópicos, como los del polvo, pero otros pueden llegar a tomar grandes dimensiones, como las garrapatas. Los podemos encontrar en cuevas, en el suelo y debajo de él y en cuerpos de agua como ríos, lagunas y mares. También están sobre y dentro de animales: entre el pelo de los mamíferos, las plumas de las aves, las escamas de los reptiles o la piel de los anfibios; en otros arácnidos, como escorpiones o arañas, y sobre insectos, como mariposas, escarabajos y mosquitos. En el mundo se conocen aproximadamente 55,000 especies y para México se sabe de cerca de 2 600, de acuerdo con el último conteo llevado a cabo por la Dra. Tila M. Pérez y colaboradores en el año 2014.

La diversidad de los ácaros no sólo se da desde la perspectiva biológica, sino también en cómo son percibidos dentro de la cultura mexicana. Este enfoque de estudio es nuevo y se conoce como etnoacarología . De acuerdo con el trabajo de Angel Herrera Mares de 2022, los ácaros aparecen en algunos aspectos culturales de México como la toponimia, es decir, el estudio de los nombres propios de los lugares. De la misma forma, en su vida diaria, las personas reconocen, nombran e identifican aspectos sobre la biología, temporalidad, ecología y distribución de los ácaros.

Por ejemplo, en el norte de Puebla, a las ninfas1 y adultos de los ácaros terciopelo se les conoce como “angelitos”, porque consideran que llegan desde el cielo en épocas cercanas a la temporada de lluvias. Esta observación empírica tiene una base en la biología de estos ácaros, ya que durante este período es cuando emergen del suelo en la búsqueda de alimento y pareja. El reconocimiento y asignación de un nombre es importante para algunas disciplinas como las ciencias biológicas, veterinarias y forenses, ya que esos nombres comunes permiten una mayor y eficiente obtención de información sobre la historia de vida de los ácaros en las áreas de estudio, lo cual ayuda a limitar su búsqueda a huéspedes, plantas y sustratos específicos.

Por último, los ácaros aparecen en las tradiciones orales y escritas de los pueblos, así como en los refranes, por ejemplo, en “Más viejo que la sarna”, la enfermedad de la que se habla es producida justamente por ácaros. Además, el refrán “Más sabe el diablo por viejo que por diablo” podría tener una connotación acarológica si se habla de cuestiones forenses.

Pequeños testigos para grandes respuestas

Dentro de las ciencias forenses, en las últimas décadas, ha aumentado el interés en el estudio de los insectos encontrados sobre los cadáveres, como los escarabajos y moscas en los distintos estados de descomposición del cuerpo. Estos insectos aparecen en distintas fases que pueden ayudar a los médicos forenses a poder determinar, de manera aproximada, el tiempo que ha ocurrido desde la muerte del individuo hasta el momento en el que es encontrado (ver figura 1).

Fases de la descomposición cadavérica

Figura 1. Las cinco etapas o fases de la descomposición cadavérica.
Crédito: elaboración propia.

Al estudio de los insectos desde esta perspectiva se le conoce como entomología forense . Uno de los precursores de esta ciencia fue el médico veterinario de origen francés Jean Pierre Mégnin, quien publicó en 1894 la obra La fauna de los cadáveres: aplicación de la entomología en la medicina legal. En esta obra, Mégnin propuso ocho escuadras u oleadas de animales particulares que aparecían en las distintas fases de descomposición del cuerpo, siendo la sexta la correspondiente a los ácaros.

Entonces, ¿los ácaros no son arácnidos, sino insectos? No, pero mucho del trabajo realizado en la acarología ha sido acompañado por estudios enfocados en entomología. Debido a su pequeño tamaño, muchos de los primeros trabajos en acarología forense iniciaron con el estudio de los ácaros encontrados sobre insectos como escarabajos o moscas que llegan a un cadáver de inmediato (ver figura 2A-C). Estos ácaros son encontrados generalmente realizando foresia , que es la asociación ecológica en la que un organismo, generalmente pequeño (conocido como foronte ) utiliza a otro más grande como transporte (conocido como huésped ). En esta relación, el foronte se beneficia del huésped, pero no le causa ningún daño directo. Las y los acarólogos forenses suelen colectar a estos organismos y su sexo, estado de desarrollo y tamaño de la población les permiten calcular el tiempo que ha transcurrido desde la muerte hasta el hallazgo del cuerpo. Además, en algunos casos se pueden utilizar para determinar la contaminación de alimentos, rastrear sustancias, la desaparición de personas y casos de negligencia médica. ¡Quién diría que un animal tan pequeño pudiera aportar datos tan grandes!

Ácaros

Figura 2. A. Ácaros encontrados bajo las alas de un escarabajo. B. Acercamiento a la zona de las alas. C. Ácaros Astigmatina sobre las patas de un ácaro Mesostigmata. D. Histiostoma globoterum (Astigmatina). E. Macrocheles sp. (Mesostigmata). F. Poecilochirus necrophori (Mesostigmata).
Crédito: M. Ojeda.

¿Cómo estudiar acarología forense y no morir en el intento?

Para incluir a los ácaros como elementos de prueba en un contexto legal, debemos ser cuidadosos con su colecta, utilizando todas las medidas para evitar contaminar las muestras con otros ácaros que de forma natural se encuentren en el sitio donde se ubica el cuerpo. Esto implica tener mucho cuidado y ser metódico a la hora de acercarse a la escena del crimen. Para ello, el científico forense debe colocarse un traje, similar al que usaron los médicos durante la pandemia de covid, para también evitar transportar organismos ajenos al sitio donde está el cuerpo. Una vez protegido, el personal asignado procede a recolectar los materiales que servirán como fuente de información (conocidos como indicios ) para determinar el tiempo y las condiciones en que ocurrió el deceso.

En el caso de aquellas personas que trabajan en acarología forense, la recolección de ácaros puede ser de manera directa sobre el cuerpo, colocando a los organismos de manera individual en viales con alcohol, usando pinzas y pinceles muy finos. Pero, como se mencionó anteriormente, muchos de los ácaros de interés forense se encuentran sobre las moscas de manera forética, por lo que obtenerlos requiere la colecta de los huéspedes. Para ello, se utilizan redes similares a las que se usan para atrapar mariposas, y se bate la red de lado a lado sobre el cadáver para colectar a las moscas y otros insectos voladores, éstos posteriormente se colocan de manera individual en viales con alcohol, para su identificación taxonómica en el laboratorio, en la que se observan características morfológicas específicas de cada especie. Es importante que el científico forense o el perito lleve una bitácora para anotar de forma precisa la parte del cuerpo donde se encontró a los ácaros o la especie de mosca, y se describa el tipo de ambiente donde se llevó a cabo el levantamiento de los indicios. Después, en el laboratorio, los ácaros son procesados para poder ser observados bajo el microscopio óptico y determinarlos taxonómicamente. Es necesario que esta identificación sea realizada por personal entrenado, ya que las determinaciones imprecisas llevan a interpretaciones erróneas que afectan de forma directa los informes periciales.

El ácaro sí sabe más por viejo que por ácaro

Los ácaros representan una ventaja dentro de las ciencias forenses, ya que hay especies que se alimentan exclusivamente de carne en descomposición (necrófagas obligadas), como algunos astigmatinos (ver figura 2D), los cuales se desarrollan sobre el hábitat efímero que proporciona un cadáver y al que llegan foréticamente para completar su corto ciclo de vida, que dura entre 7 y 15 días, alcanzando varias generaciones de cientos y miles de organismos. En contraste, otras especies necesitan de períodos más largos para convertirse en adultos, llegando a vivir meses o hasta años.

Esa peculiaridad en su ciclo de vida es relevante sobre todo en aquellos ácaros que se encuentran foréticamente sobre moscas y escarabajos, insectos que llegan en las fases de fresco e hinchado de la descomposición del cuerpo, cuando han pasado unas pocas horas y hasta varios días (ver figura 1). Sin embargo, si la persona que está levantando los indicios no encuentra moscas volando, sí puede encontrar a estos ácaros caminando sobre el cuerpo (ver figura 2E y 2F). En las etapas de descomposición activa y avanzada es poco probable que se encuentren moscas con ácaros sobre el cuerpo, pero lo que sí vamos a ver son ácaros alimentándose de los hongos que crecen durante la putrefacción (ver figura 3). Además de los Astigmatina, podemos encontrar a los adultos de los ácaros que llegaron entre las patas y alas de las moscas (ver figura 2E-F), alimentándose de otros ácaros, así como de las larvas de las moscas. Debido a esto, es necesario que la determinación de la especie, del estado de desarrollo y del sexo del ácaro la realice una persona capacitada pues, como te darás cuenta, una interpretación incorrecta afecta todo el proceso pericial. Por todo lo anterior es que decimos que los ácaros saben más por viejos que por ácaros, al menos en el contexto forense.

Ácaros en el contexto de las ciencias forenses

Figura 3. Los ácaros en el contexto de las ciencias forenses.
Crédito: elaboración propia con información de Saloña-Bordas y Perotti, 2015.

Con las patas en la masa

El conocimiento de la disciplina en México inició en 1988 con la mención de la Dra. Anita Hoffmann, precursora de la acarología en el país, en el capítulo “Testigos de Cargo”, de su libro Animales desconocidos: Relatos acarológicos . En este texto, la Dra. Hoffmann comparte el relato de un hombre que fue asesinado en los Estados Unidos. Ella cuenta que el cuerpo presentaba picaduras similares a las que producen las larvas de los ácaros que se conocen como niguas, trombicúlidos o tlalzahuates. Tuvieron varios sospechosos de cometer el crimen, pero finalmente fue inculpado un hombre que presentaba las mismas marcas de las picaduras, ya que estos ácaros se encuentran en la vegetación donde probablemente forcejearon hasta cometer el crimen.

Si bien, este caso extranjero fue referido por la acaróloga mexicana, no fue hasta 2016 que varios grupos de trabajo en el país comenzaron a visibilizar la importancia de los ácaros asociados a los procesos de descomposición cadavérica en México, incluidos los que viven por un período de tiempo sobre las moscas y escarabajos. Aún queda pendiente la vinculación de esta disciplina a la procuración de justicia en el país.

Asimismo, en el mundo hay más ejemplos del uso de ácaros para la resolución de casos. Tanto cadáveres como otros materiales enterrados se pueden rastrear utilizando a los ácaros que viven en el suelo, ya que éstos pueden proporcionar pistas sobre su ubicación específica. Un ejemplo muy singular, sucedió en Alemania en el año 2016, cuando la policía confiscó una suma importante de billetes de 500 euros. El interrogatorio inicial a los detenidos arrojó información sobre el robo y escondite del dinero en España. Después de que la policía analizó algunos de los billetes, se observó que éstos estaban cubiertos por un “polvillo”. Ese material que fue enviado a la especialista del tema, la Dra. Alejandra Perotti, quien determinó que se trataba de ácaros de la especie Rhizoglyphus howensis . Una vez conocida la identidad de los ácaros y datos de su biología, se supo que R. howensis es una especie de distribución restringida, que se alimentan de semillas de palmeras y raíces de árboles nativos de una región de Australasia, por lo que el reporte de la Dra. Perotti a la policía alemana sugirió que el dinero debía encontrarse en esa región. Esta información proporcionó pistas sobre el paradero y la ubicación geográfica del dinero y permitió a los detectives reducir su búsqueda a esta área específica. Los culpables confesaron más tarde que habían enterrado el dinero en Tailandia. Esta información fue publicada en un artículo científico por el Dr. Hani y sus colaboradores, entre ellos la Dra. Perotti, en el año de 2018.

Contribuciones en la UNAM para la acarología forense

En la Escuela Nacional de Ciencias Forenses, en 2013, se fundó el Laboratorio de Entomología Forense (ver figura 4), y en 2015, con el ingreso del Dr. Carlos Pedraza-Lara, se inician los trabajos en el área en la Universidad. Ahí se alberga la Colección de Artrópodos de Referencia Forense (carf), que hasta 2023 contaba con registros de cerca de 3000 arácnidos, insectos, crustáceos, milpiés y ciempiés, distribuidos en 12 órdenes, 45 familias y 214 especies. Los ácaros de esta colección están representados por 15 familias y 20 especies.

Además de albergar la carf, este laboratorio ha servido como enlace para colaboraciones con instituciones de otros lugares de México, como la Universidad Autónoma de Querétaro, la Fiscalía de la Ciudad de México, la Universidad Autónoma de Nuevo León, y la Universidad de Guadalajara, entre otras. De igual manera, ha brindado cursos de actualización y capacitación de personal de distintas entidades procuradoras de justicia. Ante el auge en la utilización de disciplinas como la biología molecular o la metagenómica, la identificación morfológica de las especies de ácaros de importancia forense sigue siendo la opción más confiable y rápida por lo que es necesaria la formación de nuevas generaciones en esta área de la acarología.

Laboratorio de Entomología Forense de la UNAM

Figura 4. Laboratorio de Entomología Forense de la UNAM. Crédito. Carlos Pedraza Lara.

Referencias

  • Herrera-Mares, A. (2022). Ethnoacarology: the cultural importance of Acari around the world. Acarologia , 62 (1), 186-192. https://doi.org/10.24349/0om5-7vmj.
  • Pérez, T. M., Guzmán-Cornejo, C., Montiel-Parra, G., Paredes-León, R., y Rivas, G. (2014). Biodiversidad de ácaros en México. Revista Mexicana de Biodiversidad , 85 , 399-407. https://doi.org/10.7550/rmb.36160.
  • Mégnin, P. (1894). La faune des cadavres: application de l’entomologie à la médecine légale. G. Masson; Gauthier-Villars et fils.
  • Hoffmann, A. (1988). Animales desconocidos: relatos acarológicos . Fondo de Cultura Económica.
  • Saloña-Bordas, M. I., y Perotti, M. A. (2015). Acarología forense. Ciencia Forense, 12 , 91-112. https://ifc.dpz.es/recursos/publicaciones/35/14/04salona.pdf
  • Hani, M., Thieven, U., y Perotti. M.A. (2018). Soil bulb mites as trace evidence for the location of buried money. Forensic Science International, 292 , e25-e30. https://doi.org/10.1016/j.forsciint.2018.09.016.


Recepción: 03/11/2022. Aprobación: 01/11/2023.

Vol. 25, núm. 1 enero-febrero 2024

Explorar los matices: aprendizaje personalizado y adaptativo en la educación digital

Larisa Enríquez Vázquez y Joaquin Navarro Perales Cita

Resumen

La adaptación de los entornos digitales de aprendizaje y la personalización del aprendizaje son metas presentes en diversos modelos y tecnologías educativas; esto se refleja en que los términos “aprendizaje personalizado”, “aprendizaje adaptativo” y “aprendizaje adaptable” sean populares en la literatura especializada. Sin embargo, es común que dichos términos sean utilizados indistintamente. En este trabajo se lleva a cabo una revisión del uso de las tres expresiones, así como de modelos educativos y entornos de aprendizaje basados en la adaptación de contenido educativo, la navegación y rutas de aprendizaje, las interfaces y la retroalimentación. Se identifica un nuevo paradigma educativo que fortalece los modelos centrados en los alumnos que, junto con la adaptabilidad que ofrecen las tecnologías avanzadas, impulsan esquemas para la personalización del aprendizaje.
Palabras clave: instrucción personalizada; aprendizaje centrado en el estudiante; tecnología educativa; adaptación de material instruccional.

Exploring nuances: personalized and adaptive learning in digital Education

Abstract

The adaptation of digital learning environments and the personalization of learning are goals that are present in several educational models and technologies; this is reflected in the fact that the terms “personalized learning”, “adaptive learning” and “adaptative learning” are popular in the specialized literature. However, it is common for these terms to be used interchangeably. In this work, a review of the use of the three expressions is carried out, as well as of educational models and learning environments based on the adaptation of educational content, navigation and learning routes, interfaces and feedback. A new educational paradigm is identified that strengthens student-centered models that, together with the adaptability offered by advanced technologies, promote schemes for the personalization of learning.
Keywords: personalized instruction; student centered learning; educational technology; instructional material adaptation.


Introducción

Durante los últimos años, ha sido común encontrar propuestas encaminadas a la personalización del aprendizaje mediante el uso de tecnologías adaptativas en los programas y cursos de formación. Incluso, a raíz de la influencia de dichas tecnologías, se habla de aprendizaje adaptativo, adaptable y personalizado. Sin embargo, ¿qué significa cada uno de estos términos?, ¿qué modelos de aprendizaje sustentan su personalización? y ¿en qué difiere un sistema adaptativo de uno adaptable?

Shemshack y Spector (2020) llevaron a cabo una revisión de la terminología relacionada con la personalización del aprendizaje entre los años 2010 y 2020, y afirmaron que a pesar de que el aprendizaje personalizado/adaptativo se ha convertido en un paradigma de aprendizaje fundamental entre la comunidad de investigadores en tecnologías educativas, no existe un acuerdo sobre los componentes que deben considerarse en un entorno de aprendizaje al incorporar dicho paradigma. Xie et al. (2019), por su parte, hicieron una revisión sobre las tendencias en aprendizaje personalizado/adaptativo entre 2007 y 2017; en ella mencionan que ambos términos son distintos, pero en su búsqueda incluyen a los estudios que mencionan cualquiera de los dos, debido a que es común que se usen de manera intercambiable.

El objetivo de este trabajo es presentar las diferencias que existen entre los conceptos aprendizaje personalizado, adaptativo y adaptable, mediante una revisión documental y la presentación de algunos ejemplos.

Personalización del aprendizaje

Hablar de enseñanza y aprendizaje personalizado no es un tema nuevo, sin embargo, ha sido difícil de atender dado el reto que implica como docente reconocer, diseñar y acompañar a diversos alumnos con diferentes necesidades e intereses de aprendizaje. En los últimos años pareciera que se abren posibilidades de hacer viable el diseño de programas y sistemas de formación personalizados, gracias al avance de las tecnologías digitales. El aprendizaje personalizado considera no solo los materiales y el entorno educativo, sino también las herramientas y soluciones tecnológicas que faciliten la construcción de experiencias personalizadas de aprendizaje, sin embargo, ello no quiere decir que el aprendizaje personalizado esté centrado en el uso de las tecnologías ni en los ambientes virtuales de aprendizaje. Como señalan Shemshack y Spector (2020), el aprendizaje personalizado consiste en dar a los estudiantes control sobre su aprendizaje, diferenciando la instrucción para cada uno de ellos y proporcionando retroalimentación en tiempo real.

Modelos educativos para la personalización del aprendizaje

Los modelos educativos y las estrategias de enseñanza que han surgido en los últimos años se distinguen por ser modelos que, lejos de pensar en el profesor como aquella figura central del aula, que determina y transmite conocimientos, es una persona que guía, gestiona, orienta y acompaña en la construcción del conocimiento del alumno. De esta manera, existe una gran tendencia en el diseño del aprendizaje que apunta hacia la construcción de ambientes que intentan promover la participación de los alumnos, a través de rescatar las experiencias y conocimientos previos de cada estudiante, para también vincularlos con los intereses, problemáticas y concepciones personales que cada uno de ellos tiene. En ese sentido, podemos decir que los modelos educativos que se proponen hoy en día son paradigmas centrados en el alumno, que apuntan justamente hacia la personalización del aprendizaje. Los principios que sustentan un diseño centrado en el alumno, de acuerdo con Delgado (2019), son los siguientes:

  • Proceso continuo reflexivo. No hay solución universal para todas las instituciones.
  • Los estudiantes tienen diferentes estilos de aprendizaje, intereses y necesidades, experiencias y conocimiento previo.
  • La posibilidad de elegir y controlar el aprendizaje es esencial.
  • Cooperación entre estudiantes y profesores.

El crecimiento de los entornos digitales, así como el desarrollo y la disponibilidad de acceso a múltiples recursos también digitales, ha dado pie al surgimiento de modelos de aprendizaje centrados en los estudiantes, que no solo consideran las bondades que las redes digitales ofrecen para tener acceso a fuentes de información, sino que incluso reconocen el aprendizaje personal que las mismas redes generan, como a continuación revisaremos en el interactivo 1.

Interactivo 1. Modelos educativos centrados en el alumno.

Aprendizaje adaptativo y adaptable

La diferencia entre aprendizaje personalizado y aprendizaje adaptativo radica en que el aprendizaje personalizado puede lograrse identificando las características individuales de los alumnos, sin adaptarse a su progreso continuo, mientras el aprendizaje adaptativo se realiza por medio de modificaciones en plataformas digitales de aprendizaje de acuerdo con las variaciones en el rendimiento de los alumnos, sin necesidad de identificar información personalizada sobre ellos (Xie et al., 2019).

Cabe mencionar que existen dos técnicas de adaptación implementadas por los sistemas de aprendizaje para ofrecer instrucción individualizada: adaptabilidad y adaptatividad. La primera permite que los estudiantes tomen el control, mientras que la segunda les permite un mayor control a los sistemas computacionales (Dascalu et al., 2017). Debido a lo anterior, podemos hablar de aprendizaje adaptable y adaptativo, dependiendo de quién tenga un mayor control.

Ejemplos de aprendizaje adaptativo y adaptable

A continuación, se mencionan cuatro ejemplos de características que pueden adaptarse en los entornos digitales de aprendizaje, lo cual nos permite distinguir entre aprendizaje adaptativo y adaptable:

Blog de Duolingo

Figura 1. Blog de Duolingo en el que se explica cómo funciona la inteligencia artificial de birdbrain (Bicknell y Brust, 2020).

Contenido educativo

Implica seleccionar y desplegar recursos educativos específicos de acuerdo con la evolución de alguna característica del estudiante. Por lo general se utiliza el progreso en el rendimiento académico para ofrecer determinados ejercicios o actividades de aprendizaje.

Un ejemplo de ello es la aplicación móvil Duolingo para aprendizaje de idiomas. Duolingo cuenta con un modelo basado en inteligencia artificial llamado birdbrain que funciona de la siguiente manera: conforme los usuarios avanzan en las lecciones de idiomas, el modelo aprende sobre el nivel de dificultad percibido en los distintos tipos de material, de esta forma el nivel de dificultad de las lecciones se adapta de manera que el usuario no deba repasar material que ya domina o enfrentarse con lecciones demasiado avanzadas (Bicknell y Brust, 2020). Este es un ejemplo de aprendizaje adaptativo porque favorece el control del sistema sobre el contenido mostrado.

Navegación y rutas de aprendizaje

Es posible que además de adaptar el tipo de contenido educativo que es mostrado, se adapte también la secuencia de las lecciones o actividades de aprendizaje, construyendo una trayectoria individualizada de manera progresiva. Esto se puede realizar a distintos niveles: ejercicios de repaso, actividades de aprendizaje, temas o unidades de aprendizaje.

Un ejemplo que utiliza este enfoque recibe el nombre de aleks (Assessment and LEarning in Knowledge Spaces). aleks crea una ruta individual y dinámica para cada estudiante, de tal manera que pueda navegar a través de conceptos y temas granulares de áreas como matemáticas, química, estadística y contabilidad (Cosyn et al., 2021). Es un sistema de aprendizaje adaptativo porque el sistema tiene el control de las rutas de aprendizaje.

Sitio web de ALEKS

Figura 2. Sitio web de ALEKS.

Interfaces y presentación

Se basa en la presentación del contenido y las interfaces de usuario, lo cual se puede realizar modificando de manera dinámica el formato en que se presentan los recursos educativos y algunos elementos visuales de las interfaces, tales como el tamaño y colores de la fuente, colores de contraste, adaptación de la barra de navegación, entre otros.

Un ejemplo de ello es el trabajo de Kolekar et al. (2018), en el que se desarrolló una interfaz de usuario adaptativa para Moodle que incluye recursos educativos con distintos formatos como videos, presentaciones, archivos pdf, etcétera. El sistema se basa en la frecuencia con que el alumno consulta cada tipo de recurso y el tiempo que pasa con cada uno de ellos para decidir qué tipo de recursos se mostrarán y cuáles se ocultarán. Es un modelo de aprendizaje adaptativo porque el sistema controla la presentación del contenido.

Artículo sobre la interfaz de usuario adaptativa para Moodle

Figura 3. Artículo sobre la interfaz de usuario adaptativa para Moodle.
Fuente: Kolekar et al., (2018).

Retroalimentación

Facilita el envío de mensajes al usuario, incluyendo consejos o sugerencias sin necesidad de que estén planeados de manera predefinida.

El trabajo de Suleman et al. (2016) sobre un sistema llamado ndltutor, ejemplifica esta categoría al simular un diálogo con el usuario para mejorar sus habilidades de autoevaluación y autorreflexión. Cabe mencionar que la conversación no tiene una secuencia predeterminada, sino que se genera de acuerdo con lo que escribe el usuario. Los resultados de la evaluación de ndltutor indican que es capaz de producir mejoras significativas en la precisión de la autoevaluación de los alumnos y de proporcionar un apoyo adecuado para fomentar la autorreflexión. Es un ejemplo de aprendizaje adaptable porque no se enfoca en el control por parte del sistema, sino en fortalecer la autonomía de los alumnos.

Artículo sobre el uso de ndltutor

Figura 4. Artículo sobre el uso de ndltutor para mejorar habilidades de autoevaluación y autorreflexión.
Fuente: Suleman et at., (2016).

Conclusiones

Los conceptos de aprendizaje personalizado y aprendizaje adaptativo no son sinónimos. El primero consiste en que los estudiantes tengan control sobre su aprendizaje y se logra a partir de la identificación de sus características individuales, mientras el segundo se realiza de forma dinámica, de acuerdo con las variaciones en su rendimiento. Puede existir aprendizaje personalizado sin que se adapte al progreso continuo de los alumnos y aprendizaje adaptativo que no parta necesariamente de información personalizada sobre ellos, más allá de su rendimiento.

El aprendizaje personalizado no está centrado en el uso de las tecnologías ni ambientes virtuales de aprendizaje, mientras el aprendizaje adaptativo está más vinculado a estas herramientas debido a la necesidad de obtener actualizaciones constantes sobre las variaciones en el rendimiento de los alumnos.

Es posible distinguir entre aprendizaje adaptativo y aprendizaje adaptable. En el primer caso, las plataformas digitales tienen un mayor control sobre los aspectos que son modificados —contenido, navegación y rutas de aprendizaje, interfaces y presentación y retroalimentación— mientras en el segundo caso el estudiante tiene un mayor control. El tránsito del aprendizaje adaptativo al adaptable está vinculado con el ejercicio y el fomento de la autonomía de los estudiantes.

Referencias

  • Bicknell, K y Brust, C. (7 de octubre de 2020). Learning how to help you learn: Introducing Birdbrain! Duolingo blog. https://blog.duolingo.com/learning-how-to-help-you-learn-introducing-birdbrain/.
  • Cosyn, E., Uzun, H., Doble, C., y Matayoshi, J. (2021). A practical perspective on knowledge space theory: ALEKS and its data. Journal of Mathematical Psychology, 101, 102512. https://doi.org/10.1016/j.jmp.2021.102512.
  • Dascalu, M.-I., Nitu, M., Alecu, G., Bodea, C.-N., y Moldoveanu, A. D. B. (2017). Formative Assessment Application With Social Media Integration Using Computer Adaptive Testing Techniques. En L. O. Campbel y R. Hartshorne (Eds.), Proceedings of the 12th International Conference on E-Learning (icel 2017) (pp. 56-65).
  • Delgado Martínez, L. M. (2019). Aprendizaje centrado en el estudiante, hacia un nuevo arquetipo docente. Enseñanza Teaching: Revista Interuniversitaria De Didáctica, 37(1), 139–154. https://doi.org/10.14201/et2019371139154.
  • Kolekar, S. V., Pai, R. M., y Pai M.M., M. (2018). Adaptive User Interface for Moodle based E-learning System using Learning Styles. Procedia Computer Science, 135, 606–615. https://doi.org/10.1016/j.procs.2018.08.226.
  • Shemshack, A., y Spector, J. M. (2020). A systematic literature review of personalized learning terms. Smart Learning Environments, 7(1), 33. https://doi.org/10.1186/s40561-020-00140-9.
  • Suleman, R. M., Mizoguchi, R., y Ikeda, M. (2016). A New Perspective of Negotiation-Based Dialog to Enhance Metacognitive Skills in the Context of Open Learner Models. International Journal of Artificial Intelligence in Education, 26(4), 1069–1115.https://doi.org/10.1007/s40593-016-0118-8.
  • Xie, H., Chu, H.-C., Hwang, G.-J., y Wang, C.-C. (2019). Trends and development in technology-enhanced adaptive/personalized learning: A systematic review of journal publications from 2007 to 2017. Computers Education, 140, 103599. https://doi.org/10.1016/j.compedu.2019.103599.


Recepción: 15/11/2022. Aprobación: 01/11/2023.

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Revista Digital Universitaria Publicación bimestral Vol. 18, Núm. 6julio-agosto 2017 ISSN: 1607 - 6079