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Vol. 24, Núm. 4, julio-agosto 2023




¿Algas en mi comida? ¿Es en serio?

Alexa Pérez Alva, Milena M. Ramírez Rodrigues y Diana K. Baigts Allende Cita

Resumen

En la actualidad las algas se pueden encontrar en una gran variedad de productos, que van desde botanas hechas únicamente de algas secas hasta complicadas preparaciones de restaurantes gourmet. Su contenido nutrimental depende de la especie y las condiciones ambientales, pero, de manera general, son una fuente importante de fibra, vitaminas y minerales, además de considerarse alimentos funcionales (alimentos que pueden mejorar la salud, más allá de las funciones nutricias básicas). Lo anterior ha dado lugar a que se investigue más a fondo cuál es el efecto que tienen al ser incorporadas a distintos alimentos. El objetivo de este artículo es dar a conocer diferentes productos que han sido elaborados con algas, además de compartir un poco de la historia de su consumo.
Palabras clave: algas, microalgas, macroalgas, comida, nutrición.

Algae in my food? Seriously?

Abstract

Nowadays algae may be found in a wide range of products, from snacks produced only from dried seaweeds to food served in gourmet restaurants. While the nutritional content of algae varies depending on the species and environmental conditions, they are considered as an important source of fiber, vitamins, and minerals, as well as functional foods (foods that improve health beyond the primary nutritional function). This has prompted more investigation into their effect when added to certain foods. The objective of this article is to introduce different products that have been made using algae, in addition to talk a bit about the history of their consumption.
Keywords: algae, microalgae, macroalgae, food, nutrition.



Introducción

Aunque suene extraño, además del sushi, existen más platillos que se preparan con algas. Pero ¿qué son las algas? Son un grupo polifilético (o sea, que vienen de varios antepasados distintos) de organismos que hacen fotosíntesis. De acuerdo con su tamaño, se pueden separar en dos grandes grupos: micro y macroalgas (Pereira et al., 2021). Mientras que las primeras suelen medir algunos micrómetros y ser organismos unicelulares (Venkatesan et al., 2015; Verdelho Vieira et al., 2022), las segundas son organismos pluricelulares que pueden llegar a medir ¡hasta 100 metros! (Miyashita et al., 2020; Verdelho Vieira et al., 2022) ¿Te imaginas un alga del largo de una cancha de futbol? Además, las macroalgas se dividen en verdes (Chlorophyta), rojas (Rhodophyta) y pardas o marrones (Ochrophyta). En la figura 1 se pueden observar ejemplos de macro y microalgas. Se desconoce cuántas algas existen, pero se estima que hay entre uno y 10 millones (Pereira et al., 2021). Un dato curioso es que las plantas superiores (aquellas que cuentan con tejidos vasculares y órganos diferenciados) evolucionaron a partir de las algas verdes (Verdelho Vieira et al., 2022).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 1. Diversidad de algas. A) Algas pardas. B) Algas rojas. C) Algas verdes. D) Microalga.
Crédito: A: ©Svetlana Levin; B: ©Damocean; C: ©N Nehring y D: ©Rfranca; via Canva.com

Ahora que ya conocemos y diferenciamos entre una macro y microalga, nos falta saber dónde hallarlas. La mayor parte de las macroalgas se encuentran en el océano, principalmente en zonas rocosas en las costas, formando bosques (Sarker et al., 2021). En fin, en todos lados, incluso como parásitos o simbiontes de otros seres (una especie oportunista que se beneficia de otra, como las remoras y los tiburones) (Kim, 2011; Tebbani et al., 2014). Y con esta breve introducción, ahora sí vamos a lo que nos interesa, es decir, a la comida hecha con algas.

Historia

El uso de las algas por el ser humano se remonta al inicio de las civilizaciones y, a lo largo de la historia, éstas han tenido muchas aplicaciones, por ejemplo, como medicamento, fertilizante, alimento, así como para obtener yodo y carbonato de sodio. Asimismo, se tienen registros de usos tradicionales como relleno de colchones, para construir techos, como aislamiento de paredes, mangos de cuchillos, instrumentos musicales y anticonceptivos, entre otros. Además, en la literatura las algas figuran en su mayor parte como accesorios, ropa, o pelo de distintos seres marinos como sirenas, tritones y monstruos (Pérez-Lloréns et al., 2020).

Antiguos textos griegos y sagas islandesas cuentan que las macroalgas eran utilizadas como alimento para el ganado (Delaney et al., 2016). También hay registros de que los vikingos ya las consumían. Sin embargo, esto era sinónimo de pobreza y escasez (Pérez-Lloréns et al., 2020). Aun así, era una forma de sobrevivir los períodos de hambrunas que padecieron las poblaciones costeras de Escocia e Irlanda desde el siglo xiv (1301-1400) (Fleurence, 2016).

Algunos platillos tradicionales en los que se utilizaban algas rojas eran dulse y laverbread; el primero consistía del alga Palmaria palmata guisada, mientras que el segundo era el alga Porphyra spp. frita con avena. Además, esta alga podía hervirse con una especie de molusco (como las almejas) o con tocino. Mientras que en Francia las algas sólo se utilizaban para cuajar leche y así poder preparar una especie de tarta (Delaney et al., 2016). A pesar de que a las algas se les “hacía menos”, sin duda, eran una parte importante de la cultura. Incluso, hay cuadros donde se ilustra la recolección de éstas (Pérez-Lloréns et al., 2020).

En Perú, Chile y México las algas se usaban como comida desde antes de la Conquista, además de ser utilizadas como ofrendas funerarias (Farrar, 1966; Pérez-Lloréns et al., 2020). En México, los aztecas consumían la microalga Spirulina platensis, a la que llamaban tecuitlatl (ver figura 2), y que, de acuerdo a los reportes por parte de los conquistadores, utilizaban para formar una especie de pastelitos que tenían un sabor ligeramente salado (Farrar, 1966). Cuando llegaron los españoles el consumo de estas disminuyó porque no eran parte de la dieta mediterránea; sin embargo, poco a poco fueron reincorporadas en la dieta (Pérez-Lloréns et al., 2020).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 2. Azteca sosteniendo un pastelito de S. platensis.
Crédito: elaboración propia inspirada en el códice Florentino.

Desde hace siglos en el continente asiático, las algas se han empleado en la elaboración de diferentes alimentos (Miyashita et al., 2020). Además, eran apreciadas y consideras como objetos de valor (Pérez-Lloréns et al., 2020). Tan es así, que hay registros de que el alga nori (la del sushi) era usada como forma de pago; algo así como el cacao en Mesoamérica. Como la producción de esta alga era limitada, se consideraba un producto de lujo (Delaney et al., 2016). En Corea, actualmente, además de que se valoran como un manjar, tienen una gran importancia cultural (ver figura 3). Por ejemplo, son parte de una ofrenda para pedir por la longevidad de los bebés y la salud de las madres, quienes además consumen sopa de algas por 4 semanas después del parto, ya que se tiene la creencia de que mejora la leche materna (Delaney et al., 2016).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 3. Recolectores de algas en Omori.
Crédito: Utagawa Kuniyoshi (1797-1861).

¿Es saludable comer algas?

El contenido nutrimental de las algas depende de varios factores como son la especie, las condiciones ambientales del hábitat del alga (salinidad, temperatura del agua, pH, luz solar), o la temporada en la que se cosechan (Nova et al., 2020; Wells et al., 2017). En general, suelen tener micronutrientes, como calcio, magnesio, yodo, hierro y potasio (Fleurence, 2016; Ramu Ganesan et al., 2020) y un contenido bajo de lípidos (entre 0.9 y 4.0 %), así como una gran cantidad de carbohidratos, compuestos por fibra, principalmente. Mientras que el contenido de proteína puede ser entre <15% (algas pardas) y hasta de 47% (algas rojas).

Para dar un ejemplo, del porqué es saludable comer algas, algunas de ellas pueden tener igual o más contenido de vitamina C que una naranja o un jitomate, además de vitamina A, E y el complejo B. Pero no sólo eso, sino que las algas además pueden ser utilizadas como alimentos funcionales. Los alimentos funcionales son aquellos que además de los nutrientes “básicos” tienen compuestos (como compuestos fenólicos y carotenoides, por mencionar algunos) que pueden tener un efecto antioxidante, antinflamatorio, e incluso ayudar a prevenir algunas enfermedades crónico degenerativas (como diabetes y cardiovasculares) (Gul et al., 2016; Wells et al., 2017).

Como se mencionó anteriormente, las algas tienen un aporte nutricional equiparable a frutas y verduras, pero ¿a qué saben? Pues, en general, tienen un ligero sabor sulfuroso (como huevitos duros) y pueden llegar a ser picantes.

Si quiero probar las algas, ¿dónde las puedo encontrar?

Las algas son una fuente importante de proteínas, vitaminas y nutrientes esenciales para una buena alimentación, pero ¿qué platillos podemos preparar?, ¿dónde las podemos encontrar? La forma más sencilla de prepararlas es poniéndolas a remojar, y después someterlas a una cocción rápida. Sin embargo, para potenciar su color, sabor o textura, se pueden emplear métodos más elaborados de preparación. Es importante resaltar que mientras más se cocinen, más notorio será el sabor a pescado (Marcus, 2013).

La opción de preparación más común es el sushi, que se elabora con el alga conocida como nori, que también puede usarse para preparar sopas, ensaladas y omelets (Simon, 2016) o bien se puede freír y comer como botana. Otro uso del nori es como condimento para palomitas, mayonesa y aderezos. También se ha hecho mantequilla saborizada con nori o con kombu, que se podría usar para preparar una parrillada (Silcock, n.d.). El kombu, que se caracteriza por tener un ligero sabor a océano, también se puede encontrar como polvo o escamas para sazonar estofados y legumbres. Otras algas se añaden a platos de arroz o pasta, o como cama para pescados. El dulse, otro tipo de alga, se puede secar y comer como carne seca; mientras que fucus sirve para espesar los caldos y, a veces, se agrega a los tés de hierbas. El alga wakame, que se caracteriza por ser salada y con un fuerte sabor a mar, se usa en la sopa de miso y en las ensaladas sunomono (ensalada de pepino) (Marcus, 2013).

En Francia, los “vegetales del mar”, que es como llaman a las algas, se pueden encontrar como productos frescos (naturales o con sal añadida), como condimentos o en pasta para untar (Delaney et al., 2016). En páginas de internet, como Phyco Health, Cup of Sea y Heritage Seaweed se pueden comprar granola, pasta, totopos, condimentos, nueces tostadas, tés, además de “carne seca”, chocolate, sopas en sobre y barritas, todo preparado a base de o con algas, además de poder encontrar varias especies secas. También es posible encontrar algunos embutidos como salchichas y chorizo (ver figura 4).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 4. Productos comerciales preparados con algas.
Crédito: elaboración propia.

Ha sido tan grande el boom de las algas que incluso han llegado a invadir la cocina gourmet (ya sabes, esos restaurantes elegantes que sirven platillos con preparaciones extrañas como espumas y geles). Así, restaurantes de alta cocina como Inver (Reino Unido), Noma (Dinamarca) y Boragó (Chile) las han integrado en sus menús de temporada. Por ejemplo, el chef Ángel León, dueño del restaurante Aponiente (España) y ganador de varias estrellas Michelin las ha incluido en sus platillos (Pérez-Lloréns et al., 2020). Aquí hay unos videos de este chef en el que nos enseña a hacer un encurtido de algas y a preparar varios platillos con algas.

Las algas no sólo han llegado a distintas tiendas y restaurantes, sino que incluso los científicos han buscado incorporarlas (parcialmente) en distintos alimentos y han estudiado su efecto en el color, la textura, el sabor y el contenido nutrimental de éstos. Por ejemplo, se han usado para aumentar el contenido de proteínas y minerales en botanas hechas con maíz. A pesar de que agregar algas hizo que cambiaran de color, las botanas tuvieron una buena aceptación por parte de los panelistas (personas que usando un cuestionario evalúan un producto). De igual manera, la incorporación de algas permitió aumentar el contenido de fibra en pasta libre de gluten (Fradinho et al., 2019).

También se han realizado varios estudios para ver qué pasa cuando las algas se agregan a productos lácteos fermentados (como yogurt). Se ha encontrado que pueden ayudar al crecimiento de probióticos (bichitos que ayudan a que nuestro sistema digestivo funcione bien; del Olmo et al., 2019; Khaledabad et al., 2020) y a mejorar la textura final del yogurt (que no suelten tanta “agüita”; Barkallah et al., 2017). Sin embargo, añadir algas no siempre resulta en productos exitosos. Cuando se usaron para preparar galletas, a pesar de mejorar la composición nutrimental, los panelistas mostraron rechazo tanto al color como al sabor (Nova et al., 2020), y al incorporarlas en pan han dado como resultado un producto seco, pesado, chicloso y con un ligero sabor a pescado (Lamont y McSweeney, 2021). Además, el color verdoso que adquiere el pan suele ser rechazado por los consumidores al relacionarlo con moho (Cozmuta et al., 2019).

Y ya para acabar, se han hecho varias bebidas alcohólicas con algas. Por ejemplo, en la destilería St. George Spirits en Alameda, California (Estados Unidos) buscaron incorporar algas obteniendo un licor que, a pesar de no llegar a ser comercializado, fue descrito como que “pega como una ola”. También se ha preparado gin con sabor a ligeras notas a océano provenientes del alga, así como un destilado con un color verde-azul y un ligero sabor salado que bien podía ser usado para cocinar o en maridaje (cuando combinas una bebida con un alimento para realzar el sabor de ambos) con algunos alimentos. ¿Con mariscos, tal vez? (Kraan, 2016).

Incluso hay whisky con algas, que fue producido para la serie The Seaweed Experience de la compañía The Ultimate Whisky Company. El whisky es conocido como celp, y su líquido es de color verde, con un sabor salado y yodado. Además, dentro de la botella puedes encontrar un alga flotando. ¡Toda una experiencia del mar! Por último, en Japón se prepara el Shochu, un licor fuerte al que se le pueden agregar varios ingredientes, entre ellos un extracto de alga (Kraan, 2016).

Las algas también se han adicionado a las cervezas artesanales. La cerveza Karengose Salty Seaweed Ale se preparaba con el alga roja Pyropia colombina. Mientras que las cervecerías Dungarvan Brewing Company y Nøgne produjeron una cerveza Saison, llamada Seaweed Saison, mezclando el alga roja Palmaria palmata, malta lager irlandesa y levaduras Saison. Esta cerveza se caracteriza por una dulzura inicial, seguida de una sensación picante y una sequedad ácida, con notas saladas provenientes del alga. La compañía The Marshall Wharf Brewing Co. tuvo una cerveza preparada con alga parda. Sin embargo, a diferencia de las dos siguientes, estas cervezas ya no se comercializan. La cervecería Tofino tiene una stout con algas que tiene notas suaves con sabor a café y chocolate salado. La cerveza Kelpie Seaweed Ale es elaborada por la cervecería Williams Brothers Brewing Company en Escocia.

Conclusiones

La relación de los seres humanos con las algas se ha forjado desde hace muchos años. A pesar de que no siempre han sido consideradas como productos valiosos, nos han sacado del apuro en épocas de vacas flacas. Ahora, gracias a la globalización y a gente creativa de todo el mundo, podemos probar distintos platillos, productos y bebidas. Además, todo parece indicar que vamos a poder ver más productos hechos con algas, y ya no sólo alimentos, pues también se ha intentado usarlas para biocombustibles, empaques biodegradables y un sinfín de artículos. Pero regresando a lo que nos concierne en este artículo, es decir la comida y bebida con algas, ¿tú te atreverías a probarlas?

Referencias

  • Barkallah, M., Dammak, M., Louati, I., Hentati, F., Hadrich, B., Mechichi, T., Ayadi, M. A., Fendri, I., Attia, H., y Abdelkafi, S. (2017). Effect of Spirulina platensis fortification on physicochemical, textural, antioxidant and sensory properties of yogurt during fermentation and storage. lwt, 84, 323-330. https://doi.org/10.1016/j.lwt.2017.05.071
  • Cup of Sea. Maine Seaweed Teas. (s.f.). Brew a cup of Maine. Recuperado el 18 de febrero de 2022 de https://www.cupofsea.me/
  • Cozmuta, A. M., Peter, A., Nicula, C., y Cozmuta, L. M. (2019). Impact of Algae Addition on Bread Properties and Consumers Behavior-Preliminary Research. Carpathian Journal of Food Science y Technology, 11(1), 121-125.
  • del Olmo, A., Picon, A., y Nuñez, M. (2019). Probiotic dynamics during the fermentation of milk supplemented with seaweed extracts: The effect of milk constituents. lwt, 107, 249-255. https://doi.org/10.1016/j.lwt.2019.03.006
  • Delaney, A., Frangoudes, K., y Ii, S.-A. (2016). Society and Seaweed. En J. Fleurence e I. Levine (Eds.), Seaweed in Health and Disease Prevention (pp. 7-40). Elsevier. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-802772-1.00002-6
  • Farrar, W. V. (1966). Tecuitlatl; A Glimpse of Aztec Food Technology. Nature, 211(5047), 341-342. https://doi.org/10.1038/211341a0
  • Fleurence, J. (2016). Seaweeds as Food. En J. Fleurence e I. Levine (Eds.), Seaweed in Health and Disease Prevention (pp. 149-167). Elsevier. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-802772-1.00005-1
  • Fradinho, P., Raymundo, A., Sousa, I., Domínguez, H., y Torres, M. D. (2019). Edible Brown Seaweed in Gluten-Free Pasta: Technological and Nutritional Evaluation. Foods, 8(12), 622. https://doi.org/10.3390/foods8120622
  • Gul, K., Singh, A. K., y Jabeen, R. (2016). Nutraceuticals and Functional Foods: The Foods for the Future World. Critical Reviews in Food Science and Nutrition, 56(16), 2617-2627. https://doi.org/10.1080/10408398.2014.903384
  • Khaledabad, M. A., Ghasempour, Z., Kia, E. M., Bari, M. R.,y Zarrin, R. (2020). Probiotic yoghurt functionalised with microalgae and Zedo gum: Chemical, microbiological, rheological and sensory characteristics. International Journal of Dairy Technology, 73(1), 67-75. https://doi.org/10.1111/1471-0307.12625
  • Kim, S. K. (2011). Handbook of Marine Macroalgae: Biotechnology and Applied Phycology. John Wiley y Sons.
  • Kraan, S. (2016). Seaweed and Alcohol: Biofuel or Booze? En J. Fleurence e I. Levine (Eds.), Seaweed in Health and Disease Prevention (pp. 169-184). Elsevier. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-802772-1.00006-3
  • Kuniyoshi, U. (1797-1861) Seaweed Gatherers at Omori [Grabado en madera, tinta y color sobre papel]. The Metropolitan Museum of Art. https://www.metmuseum.org/art/collection/search/57048
  • Lamont, T., y McSweeney, M. (2021). Consumer acceptability and chemical composition of whole-wheat breads incorporated with brown seaweed (Ascophyllum nodosum) or red seaweed (Chondrus crispus). Journal of the Science of Food and Agriculture, 101(4), 1507-1514. https://doi.org/10.1002/jsfa.10765
  • Marcus, J. B. (2013). Culinary Nutrition. Elsevier. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-391882-6.00002-9
  • Makro España. (2021, 21 de junio). Cómo cocinar algas por Ángel León [Video]. YouTube. https://youtu.be/oYIZlyO9oqA
  • Miyashita, K., Beppu, F., Hosokawa, M., Liu, X., y Wang, S. (2020). Nutraceutical characteristics of the brown seaweed carotenoid fucoxanthin. Archives of Biochemistry and Biophysics, 686, 108364. https://doi.org/10.1016/j.abb.2020.108364
  • Nova, P., Martins, A. P., Teixeira, C., Abreu, H., Silva, J. G., Silva, A. M., Freitas, A. C., y Gomes, A. M. (2020). Foods with microalgae and seaweeds fostering consumers health: A review on scientific and market innovations. Journal of Applied Phycology, 32(3), 1789-1802. https://doi.org/kdgk
  • Pereira, A. G., Otero, P., Echave, J., Carreira-Casais, A., Chamorro, F., Collazo, N., Jaboui, A., Lourenço-Lopes, C., Simal-Gandara, J., y Prieto, M. A. (2021). Xanthophylls from the Sea: Algae as Source of Bioactive Carotenoids. Marine Drugs, 19(4), 188. https://doi.org/10.3390/md19040188
  • Pérez-Lloréns, J. L., Mouritsen, O. G., Rhatigan, P., Cornish, M. L., y Critchley, A. T. (2020). Seaweeds in mythology, folklore, poetry, and life. Journal of Applied Phycology, 32(5), 3157-3182. https://doi.org/10.1007/s10811-020-02133-0
  • Phyco Health. (s.f.). Food everyday with seaweed. Recuperado el 18 de febrero de 2022 de https://www.phycohealth.com/collections/food
  • Ramu Ganesan, A., Subramani, K., Shanmugam, M., Seedevi, P., Park, S., Alfarhan, A. H., Rajagopal, R., y Balasubramanian, B. (2020). A comparison of nutritional value of underexploited edible seaweeds with recommended dietary allowances. Journal of King Saud University – Science, 32(1), 1206-1211. https://doi.org/10.1016/j.jksus.2019.11.009
  • rtve Cocina. (2021, Julio 21). Platos con algas – Vamos a cocinar con José Andrés | rtve Cocina [Video]. YouTube. https://youtu.be/iT4VKHuoMRc
  • Sarker, S., Akter, M., Rahman, M. S., Islam, M. M., Hasan, O., Kabir, Md. A., y Rahman, M. M. (2021). Spatial prediction of seaweed habitat for mariculture in the coastal area of Bangladesh using a Generalized Additive Model. Algal Research, 60, 102490. https://doi.org/10.1016/j.algal.2021.102490
  • Silcock, E. (s.f.). Barbecued surf & turf. bbc Good food. https://www.bbcgoodfood.com/recipes/barbecue-surf-turf
  • Simon, S. (2016, 22 de enero). 11 Delicious Seaweed Recipes That Aren’t Sushi. Brit+Co https://www.brit.co/living/healthy-eating/seaweed-recipes/
  • Tebbani, S., Lopes, F., Filali, R., Dumur, D., y Pareau, D. (2014). CO2 Biofixation by Microalgae: Modeling, Estimation and Control. John Wiley y Sons, Ltd. https://doi.org/10.1002/9781118984475
  • Venkatesan, J., Manivasagan, P., y Kim, S.-K. (2015). Marine Microalgae Biotechnology: Present Trends and Future Advances. En S.-K. Kim (Ed.), Handbook of Marine Microalgae (pp. 1-9). Academic Press. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-800776-1.00001-7
  • Verdelho Vieira, V., Cadoret, J.-P., Acien, F. G., y Benemann, J. (2022). Clarification of Most Relevant Concepts Related to the Microalgae Production Sector. Processes, 10(1), 175. https://doi.org/10.3390/pr10010175
  • Wells, M. L., Potin, P., Craigie, J. S., Raven, J. A., Merchant, S. S., Helliwell, K. E., Smith, A. G., Camire, M. E., y Brawley, S. H. (2017). Algae as nutritional and functional food sources: Revisiting our understanding. Journal of Applied Phycology, 29(2), 949-982. https://doi.org/10.1007/s10811-016-0974-5
  • Heritage seaweed. (s.f.). Your friendly neighborhood seaweed store. Recuperado el 18 de febrero de 2022 de https://www.heritageseaweed.com/


Recepción: 06/05/2022. Aceptación: 16/05/2023.


Este es un artículo de acceso abierto bajo la licencia de Creative Commons 4.0.




Vol. 24, Núm. 4, julio-agosto 2023




Historias de un viejo lobo de mar

Lili Pelayo González, Luis M. Burciaga Cifuentes y Claudia J. Hernández Camacho Cita

Resumen

La historia de vida de los machos de lobo marino de California es resultado de desafíos y adaptaciones que han pasado a través de miles de generaciones. Aunque aún hay muchas incógnitas, ha sido posible rastrear y detallar determinados comportamientos y plantear nuevas hipótesis sobre sus estrategias de vida. Por ejemplo, ahora sabemos que los machos permanecen con su madre durante el primer año. Posteriormente, ya como jóvenes independientes, suelen migrar y habitar otras islas para mejorar sus estrategias para cazar. Al alcanzar la etapa subadulta, siguen siendo inmaduros sexualmente, pero ya realizan sus primeros intentos para reproducirse. Es en la etapa adulta cuando se enfrentan con otros machos para conseguir su territorio reproductivo. Aunque la reproducción se ha establecido como el fin último de esta estrategia de vida, es posible que los machos estén combatiendo para permanecer en la colonia donde se encuentran sus familias de varias generaciones. Estos resultados e hipótesis han sido reconocidos en planes de conservación y manejo de la especie en México.
Palabras clave: lobo marino de California, comportamiento reproductivo, ecoturismo sustentable, Zalophus californianus.

Tales of an old sea lion

Abstract

The life history of male California sea lions is the result of challenges and adaptations that have been passed down through thousands of generations. Although there remain many questions, we have been able to track and detail certain behaviors at their different life stages and to propose new hypotheses about their life strategies. For example, we now know that males remain with their mothers during their first year. Later, when they are young and later as independent juveniles, often migrate and inhabit other islands to improve their hunting strategies. Upon reaching the subadult stage, they are still sexually immature but already making their first attempts to reproduce. It is in the adult stage when they confront other males to claim their reproductive territory. Although studies have established reproduction as their ultimate life strategy goal, it is possible that males also fight to remain in the colony where several generations of their families lived. These results and hypotheses have been taken into account in conservation and management plans for the species in Mexico.
Keywords: California sea lion, reproductive behavior, sustainable ecotourism, Zalophus californianus.

Introducción

El lobo marino de California (Zalophus californianus) es una especie emblemática del Pacífico nororiental debido a que ha habitado sus costas por más de diez millones de años y mantenido en equilibrio la dinámica de su ecosistema. Además, esta especie, por su carisma, se ha convertido en un atractivo turístico en vida libre, por lo que representa un sustento económico para ciertas localidades humanas.

A pesar de ser una especie muy estudiada y conocida, los detalles sobre su comportamiento son escasos y, por ende, poco considerados para su conservación y planeación turística. En particular, ha sido un desafío documentar la historia de vida de los machos de lobo marino de California, porque, a diferencia de las hembras, ellos tienen un mayor rango de dispersión en el océano. Asimismo, su tasa de mortalidad es alta, al estar más expuestos a amenazas (depredadores, enmalle en redes de pesca, contaminantes, entre otros) y sólo es durante la temporada de reproducción (junio-agosto) cuando regresan a las colonias y permanecen en tierra durante algunas semanas (García-Aguilar y Aurioles-Gamboa, 2003).

Las colonias de reproducción de esta especie en México se localizan en la costa occidental de la península de Baja California y dentro del golfo de California (ver figura 1). Estas colonias han experimentado un declive poblacional importante (alrededor de 53%) debido a los eventos de calentamiento marino que modifican la disponibilidad de presas para estos animales (Pelayo-González et al., 2020; Hernández-Camacho et al., 2021). Sin embargo, ciertas colonias han sido resilientes (capacidad de adaptación ante un agente o situación adverso) y se han mantenido en buen estado, por lo que se han convertido en el escenario ideal para estudiar el comportamiento de los machos, y ser una referencia importante de poblaciones saludables ante las condiciones actuales de calentamiento global.

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 1. Colonias de reproducción de lobo marino de California en México.
Crédito: elaboración propia.

El lobo marino de California: más que un simple amor de verano

Todos los veranos en las islas, islotes y playas donde se asientan las colonias de lobos marinos, nacen centenas de crías con un tamaño aproximado de 70 cm y 5 kg de peso. Estos recién nacidos permanecen en tierra con sus madres para alimentarse de su leche y relacionarse con las demás crías durante varios días (ver figura 2). Después de que han ocurrido los partos, las hembras adultas se sincronizan y están sexualmente disponibles para el apareamiento. Es por eso que en las colonias se suelen ver machos adultos cuidando su territorio y delimitando a cierto número de hembras para tener acceso a ellas. Una vez llevado a cabo el apareamiento, los machos dejan las colonias y el cuidado de las crías se torna en una tarea exclusiva de las hembras (García-Aguilar y Aurioles-Gamboa, 2003).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 2. Ciclo de vida de los machos de lobo marino de California.
Crédito: elaboración propia.

Después de algunos días, las hembras deben despegarse de sus crías para adentrarse en el mar en busca de alimento. Durante este período de ausencia de las madres, las crías de la colonia suelen formar grupos para interactuar y jugar en las pozas de marea. En cuanto regresan las madres, éstas comienzan a producir ciertas vocalizaciones para llamar a sus crías y continuar con la lactancia. Al término del verano, las crías ya han crecido lo suficiente para empezar a realizar sus primeras inmersiones en el mar y desarrollar sus habilidades en el buceo, lo cual les permitirá volverse buenos cazadores y no depender de la leche materna durante su etapa juvenil (Hernández-Camacho et al., 2021).

La juventud para explorar

La etapa juvenil en los lobos marinos suele comenzar con el destete (las crías ya no se alimentan de la leche materna y comienzan a cazar), aproximadamente al cumplir el primer año de edad. En particular, los machos juveniles que son sexualmente inmaduros suelen ser muy inquietos y empiezan a realizar sus primeros viajes a otras islas lejanas de la colonia donde nacieron, ausentándose cada vez por más tiempo. Este mayor rango de dispersión observado en los machos juveniles ocasiona que se expongan a mayores riesgos como son el encontrarse con depredadores o quedar atrapados en redes de pesca. Durante esta etapa, que suele durar alrededor de cuatro años, van perfeccionando sus técnicas para cazar, van aumentando su tamaño corporal (alrededor de 40 kg y talla de 1 a 1.3 m) y la coloración de su pelaje se torna grisácea (ver figura 2).

Subadultos: juntos, pero no revueltos

Entre los cinco y ocho años los lobos marinos de California comienzan la etapa de subadulto, la cual se diferencia de la etapa juvenil porque los machos ya han adquirido un mayor tamaño (talla entre 1.5 y 2 m), su coloración se ha tornado más oscura y se ha empezado a desarrollar su cresta sagital (protuberancia ósea en la cima de la cabeza que está ligada a los músculos masticadores para proveerle mayor fuerza a la mordida), la cual es una característica única de los machos (ver figura 3).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 3. Diferencia en la forma de la cabeza entre hembras y machos adultos.
Crédito: elaboración propia.

Los machos subadultos suelen encontrarse con más machos de distintas edades en islas denominadas colonias de descanso, en las que permanecen durante el verano para viajar a las islas de reproducción (en su lugar de nacimiento o colonias aledañas) donde se concentran las hembras, y tener sus primeras oportunidades para aparearse (Aurioles-Gamboa et al., 1983). Se piensa que los machos pelean por un territorio en el que hay hembras adultas disponibles para aparearse.

Los subadultos tienen pocas probabilidades de aparearse en comparación con los machos adultos, ya que suelen tener menor fuerza y experiencia; sin embargo, en esta etapa adquieren habilidad y se preparan para la adultez. Estudios genéticos han revelado que las crías no siempre son descendencia del macho territorial, por lo que es posible que las hembras se apareen con otros machos adultos o subadultos durante sus viajes de alimentación (Flatz et al., 2012).

Machos territoriales: el tamaño importa

Los machos adultos son lobos marinos sexualmente maduros con más de nueve años de edad. Su coloración puede ser café oscura o negra, tienen un cuello muy grueso y la cresta sagital completamente desarrollada y prominente, con coloración más clara que el resto del cuerpo (ver figuras 2 y 3). Estos animales suelen pesar entre 200 y 300 kg, y llegan a medir alrededor de 2.5 m (Aurioles-Gamboa y Hernández-Camacho, 2015).

Los machos pelean por un territorio reproductivo que, en la mayoría de las ocasiones, ya está ocupado por otro macho adulto. Los machos deben lucir atractivos para que las hembras los elijan, y al mismo tiempo, dominantes para intimidar a los otros competidores, por lo que pasan el día vocalizando, patrullando y sacando de los territorios a machos subadultos o adultos que se atreven a invadir sus territorios. En éstos se encuentran hembras adultas, juveniles y crías recién nacidas, con espacio disponible para la lactancia y el descanso, así como con pozas de marea donde juegan las crías (ver figura 4).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 4. Machos adultos compitiendo por el territorio reproductivo.
Crédito: elaboración propia.

De acuerdo con la teoría de los sistemas de apareamiento, el territorio es importante porque el macho que lo defiende se apareará con las hembras que lo están ocupando y sus genes pasarán a las siguientes generaciones. Aparentemente, los machos de mayor talla poseerán los territorios más grandes y con más hembras. Estos lugares serán los mejores y los que buscarán los demás machos para competir. Sin embargo, se han planteado nuevas hipótesis basadas en análisis genéticos, en las que los machos territoriales están defendiendo a las hembras con las que están emparentados, ya que nacieron en esa colonia y es posible que estén cuidando a sus familias de varias generaciones (Flatz et al., 2012).

Al terminar cada temporada reproductiva, los machos adultos realizan migraciones de alrededor de 2000 km en busca de alimento para recuperar la energía invertida en la defensa de territorios y el apareamiento (Gearin et al., 2017). Las peleas por la defensa de los territorios los estresa y debilita. Esto junto con la dispersión durante la etapa juvenil y las migraciones anuales en la etapa adulta y subadulta provocan la muerte de muchos machos de lobo marino. De todos los machos que nacen en cada temporada reproductiva, solo entre 10 y 15% alcanza la etapa de la vejez (15-16 años), mientras que 90% de las hembras llegan a esta etapa (Hernández-Camacho et al., 2008).

La alianza entre la ciencia del comportamiento y la planeación turística

En México, las actividades turísticas con lobos marinos en vida libre consisten en observarlos y nadar con ellos. El sitio más importante para realizar estas actividades es la colonia Los Islotes, en La Paz, Baja California Sur, al sur del golfo de California. Normalmente, los lobos marinos ya están habituados a la presencia humana; sin embargo, durante el verano ha sido necesario suspender las actividades acuáticas para no generar estrés en los lobos marinos y para no interrumpir comportamientos críticos de la reproducción y el cuidado materno (ver figura 5; Labrada-Martagón et al., 2005; Hernández-Camacho et al., 2020).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 5. Actividades turísticas en la colonia reproductiva de lobo marino de California, Los Islotes, Baja California Sur.
Crédito: elaboración propia.

Durante la época reproductiva, cuando los machos se establecen, pelean por sus territorios y copulan, las colonias reproductivas de lobos marinos alcanzan su máxima densidad poblacional. Es por ello que los machos en esta época son más agresivos y activos, y suelen observarse peleas entre ellos en los territorios terrestres y acuáticos, produciendo remolinos. Debido a este comportamiento, el nado con lobos marinos durante su reproducción se ha suspendido en Los Islotes para evitar accidentes, sin embargo, es la oportunidad ideal para presenciar comportamientos íntimos como la lactancia, la defensa de territorios y las interacciones entre las crías recién nacidas (Hernández-Camacho et al. 2020).

Conclusiones

El comportamiento de los machos de lobo marino de California ha sido estudiado por muchas décadas tanto en Estados Unidos como en México, y se piensa que sus estrategias de vida son uniformes en todo su rango de distribución. Sin embargo, investigaciones recientes y más detalladas, así como la aplicación de nuevas herramientas (p. ej. genéticas), han permitido establecer nuevas hipótesis sobre su comportamiento reproductivo.

La historia de vida de los machos es sólo una pieza más del rompecabezas dinámico que enfrentan las poblaciones en un océano cambiante y acelerado por el calentamiento global. En el comportamiento animal podemos encontrar respuestas y generar alternativas para recuperar poblaciones de lobo marino de California, ya que éstos son un reflejo de la suma de las interacciones entre seres vivos y su ambiente.

Gracias a los estudios poblacionales, ecológicos y de comportamiento, ha sido posible mejorar las estrategias de manejo de la especie, al favorecer un turismo basado en la observación y no en el contacto directo con los animales.

Agradecimientos

Agradecemos el apoyo y financiamiento del Instituto Politécnico Nacional (ipn) y de la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (conanp). Agradecemos a los estudiantes y voluntarios del Laboratorio de Ecología de Pinnípedos “Burney J. Le Boeuf” del cicimar-ipn y a los capitanes de embarcación que han apoyado las investigaciones por más de treinta años.

Referencias

  • Aurioles-Gamboa, D., y Hernández-Camacho, J. (2015). Californian Sea Lion. The iucn red list of threatened species. https://tinyurl.com/5etxrb49
  • Aurioles, D., Sinsel, F., Fox, C., Alvarado, E., y Maravilla, O. (1983). Winter migration of subadult male California sea lions (Zalophus californianus) in the southern part of Baja California. Journal of Mammalogy, 64(3), 513-518. https://doi.org/10.2307/1380369
  • Flatz, R., González-Suárez, M., Young, J. K., Hernánde-Camacho, C. J., Immel, A. J., y Gerber, L. R. (2012). Weak polygyny in California sea lions and the potential for alternative mating tactics. PLoS One, 7(3), e33654. https://doi.org/10.1371/journal.%20pone.0033654
  • García-Aguilar, M. C., y Aurioles-Gamboa, D. (2003). Breeding season of the California sea lion (Zalophus californianus) in the Gulf of California, Mexico. Aquatic Mammals, 29(1), 67-76. https://tinyurl.com/4h4p4fu4
  • Gearin, P. J., Melin, S. R., DeLong, R. L., Gosho, M. E., y Jeffries, S. (2017). Migration patterns of adult male California sea lions (Zalophus californianus) [NOAA Technical Memorandum NMFS-AFSC-346]. U.S. Dep. Commer., NOAA Tech. https://doi.org/10.7289/v5/tm-afsc-346
  • Hernández-Camacho, C. J., Aurioles-Gamboa, D., Laake, J., y Gerber, L. R. (2008). Survival rates of the California sea lion, Zalophus californianus, in Mexico. Journal of Mammalogy, 89(4), 1059-1066. https://doi.org/10.1644/07-MAMM-A-404.1
  • Hernández-Camacho, C. J., González-López, I., Pelayo-González, L., Aurioles-Gamboa, D., López-Greene, E., y Rosas-Hernández, M. P. (2020). Effective management of the National Park Espíritu Santo, through the governance, planning, and design of an integral strategy for Los Islotes. InSocio-ecological Studies in Natural Protected Areas (pp. 679-704). Springer, Cham. https://doi.org/10.1007/978-3-030-47264-1_33
  • Hernández-Camacho, C. J., Pelayo-González, L., y Rosas-Hernández, M. P. (2021). California Sea Lion (Zalophus californianus, Lesson 1828). En A. Ortega-Rubio (Ed.), Ecology and Conservation of Pinnipeds in Latin America (pp. 119-143). Springer, Cham. https://doi.org/10.1007/978-3-030-63177-2_7
  • Labrada-Martagón, V., Aurioles-Gamboa, D., y Martínez-Díaz, S. F. (2005). Natural and human disturbance in a rookery of the California sea lion (Zalophus californianus californianus) in the Gulf of California, Mexico. Latin American Journal of Aquatic Mammals, 175-185. https://doi.org/10.5597/lajam00080
  • Pelayo-González, L., Hernández-Camacho, C. J., Aurioles-Gamboa, D., Gallo-Reynoso, J. P., Barba-Acuña, I. D., Godínez-Reyes, C., Ramírez-Delgado, D., Ávalos-Téllez, R., Rubio-Rodríguez, U., y Villalobos, H. (2021). Effect of environmental variables on the number of births at California sea lion (Zalophus californianus) rookeries throughout the Gulf of California, Mexico. Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems, 31(7), 1730-1748. https://doi.org/10.1002/aqc.3545


Recepción: 14/06/2022. Aceptación: 02/06/2023.


Este es un artículo de acceso abierto bajo la licencia de Creative Commons 4.0.




Vol. 24, Núm. 4, julio-agosto 2023




Aceites esenciales al rescate en las prácticas agrícolas

Aurora Guadalupe Magallanes Vallejo, Ana Bertha López Oyama y Eugenio Rodríguez González Cita

Resumen

Los plaguicidas se utilizan en todo el mundo para asegurar el suministro de alimentos diarios y proteger la salud humana al prevenir la propagación de organismos transmisores de enfermedades. A pesar de sus beneficios, estas sustancias son perjudiciales para los seres vivos expuestos a pequeñas cantidades de manera regular, ya sea a través del consumo de alimentos contaminados o por una manipulación inadecuada de los productos utilizados en los hogares para el control de plagas. Además, la exposición prolongada a estos plaguicidas se ha relacionado con enfermedades crónicas y agudas, como el cáncer, enfermedades neurodegenerativas, respiratorias, reproductivas, trastornos del desarrollo y trastornos metabólicos. Actualmente, el desarrollo de plaguicidas menos tóxicos y biodegradables es un tema de gran importancia a nivel mundial. En este artículo se examina el papel de la naturaleza química de los plaguicidas, sus efectos debido a su uso excesivo y prolongado y se exprorara otras alternativas como los aceites esenciales que podrían reducir los impactos nocivos en el medio ambiente y la salud humana.
Palabras clave: plaguicidas, salud humana, alimentos contaminados, control de plagas, aceites esenciales.

Essential oils to the rescue in agricultural practices

Abstract

Pesticides are used worldwide to ensure the supply of daily food and protect human health by preventing the spread of disease-carrying organisms. Despite their benefits, these substances are harmful to living beings exposed to small amounts regularly, either through the consumption of contaminated food or improper handling of products used for pest control in households. Moreover, prolonged exposure to these pesticides has been associated with chronic and acute diseases such as cancer, neurodegenerative, respiratory, reproductive disorders, developmental disorders, and metabolic disorders. Currently, the development of less toxic and biodegradable pesticides is a matter of great importance globally. This article examines the role of the chemical nature of pesticides, their effects due to their excessive and prolonged use and discusses other alternatives such as essential oils that could reduce the harmful impacts on the environment and human health.
Keywords: pesticides, human health, contaminated food, pest control, essential oils.

Introducción

En la actualidad se utilizan distintas clases de sustancias para el control de plantas, animales, insectos, bacterias u hongos considerados como plagas1, tanto en los campos agrícolas como en nuestros hogares. A estas sustancias se les denominan plaguicidas y su uso es imprescindible para proveer de alimentos y proteger de enfermedades a los seres humanos (oms, 2022). Sin embargo, debido a sus características químicas y físicas, algunos de estos subproductos pueden permanecer en el medio ambiente durante largos periodos de tiempo, ya sean días o incluso años, difundiéndose a través del suelo, corrientes de aire y cuerpos de agua, como lagos, lagunas o ríos. Los plaguicidas no distinguen el organismo que van a combatir, al aplicarse pueden atacar tanto a organismos dañinos, como a otros que son benéficos para el correcto funcionamiento de los ecosistemas. Asimismo, afectan los procesos normales en las cadenas alimenticias, por ejemplo, modifican aspectos tales como tamaño de las poblaciones, depredadores y disponibilidad de alimentos (Ochoa et al., 2018).

El uso prolongado y desmedido de los plaguicidas, ha provocado en las poblaciones humanas intoxicaciones que van desde leves a agudas, por periodos cortos, a agudas, y están asociados con la aparición de enfermedades crónicas debido a la exposición continua (Parra-Arroyo et al., 2022). El contacto con plaguicidas no está restringido al área de su aplicación, sino que estos pueden permanecer en los alimentos, la ropa, el suelo, el agua y en la materia particulada que se encuentra en el aire, generando afectaciones a kilómetros de distancia del sitio donde fueron usados. Estos daños han originado la necesidad de producir materiales de innovación que puedan sustituirlos y, al mismo tiempo, que sean considerados como una alternativa menos tóxica y biodegradable.

¿Qué son los plaguicidas?

La Organización Mundial de la Salud (oms) los define como “compuestos químicos que se utilizan para matar plagas, como insectos, roedores, hongos y plantas no deseadas” (oms, 2020). Entre sus principales aplicaciones, se encuentra la disminución de las poblaciones de organismos considerados dañinos, permitiendo incrementar la cosecha de los productos agrícolas; sin embargo, a pesar de sus efectos tóxicos en la salud de seres humanos y animales, ayudan a controlar vectores de enfermedades al combatir la proliferación de organismos transmisores, por ejemplo, los mosquitos infectados con malaria. En el siguiente recurso digital, encontrarás más información relacionada con la transmisión de enfermedades ocasionadas por el grupo más diverso de animales invertebrados, conocidos como artrópodos. En la figura 1 se muestran algunos ejemplos de ellos.

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 1. Ejemplos de artrópodos que afectan a los cultivos: a) mosca de fruta, b) cochinilla algodonosa, c) pulgón amarillo, d) hormigas arrieras. Crédito: elaboración propia.

Un pesticida actúa sobre el organismo de la plaga de diferentes maneras. Se le conoce como sistémico, al mecanismo de acción de una sustancia química cuando es absorbido por plantas o animales y es ingerido por la plaga al alimentarse. Otro mecanismo es cuando sucede por contacto, tiene lugar cuando el agente entra en contacto con el cuerpo de la plaga provocando su muerte por envenenamiento; esto puede suceder incluso sin la absorción del plaguicida a través del tejido de plantas o animales. Por ejemplo, los que inducen un envenenamiento estomacal entran por la boca y llegan hasta el sistema digestivo, provocando una destrucción del intestino y la muerte (Parween, 2019). Otros tipos son conocidos como fumigantes, los cuales producen gases tóxicos después de su aplicación; cuando se encuentran en fase gaseosa es más fácil que entren al organismo a través del sistema respiratorio induciendo un proceso de envenenamiento y la muerte. Finalmente, tenemos a los repelentes, que consisten en sustancias que resultan desagradables para ciertos organismos alejándolos sin ocasionarles la muerte (Abubakar et al., 2020).

Uno de los plaguicidas más conocidos es el ddt (dicloro-difenil-tricloroetano), considerado un precursor de los plaguicidas modernos. Sus propiedades insecticidas fueron descubiertas en el año 1939, por el químico suizo Paul Müeller, quien fue galardonado con el Premio Nobel de medicina en el año 1948. Sin embargo, la bióloga marina y conservacionista estadounidense Rachel Carson, advirtió de los efectos negativos del uso del ddt en la publicación Primavera silenciosa en 1962. Sus esfuerzos condujeron a la prohibición del ddt en el año 1972 en Estados Unidos (Abubakar et al., 2020).

El ddt se empleó extensivamente para combatir a los mosquitos del género Anofeles, causantes de transmitir la malaria, sin embargo, el mosquito desarrolló resistencia al insecticida, provocando con ello un incremento en el número de enfermos. Los efectos negativos del ddt fueron rastreados a través de las cadenas alimenticias y se encontró que, al acumularse en los hábitats, podía alterar la genética de las especies, ocasionando que los daños superaran a los beneficios que la sustancia química brindaba en el combate de las plagas. En el siguiente enlace puedes conocer un poco más acerca de la relación entre la resistencia y los procesos de evolución por selección natural.

Clasificación de acuerdo con el organismo objetivo

Existe una clasficación de los plaguicidas basado en su estructura o fórmula química, características, función, plaga a la que se dirige y fuente de origen, entre otros aspectos. Estas sustancias se nombran de acuerdo con la efectividad que presentan hacia un organismo determinado y se le agrega el sufijo del latín –cida, que significa “matar”. De acuerdo con esto, un plaguicida que va dirigido a acabar con una plaga de ácaros se nombrará acaricida. En la tabla 1 se muestran algunos ejemplos de plaguicidas, el organismo al que van dirigidos y los nombres comerciales con los que se encuentran disponibles en el mercado.

Tabla 1. Clasificación de los plaguicidas de acuerdo con su organismo objetivo

Plaguicida Organismo objetivo Ejemplo de plaguicida
Herbicida Maleza Atrazina
Fungicida Hongos Azoxistrobina
Bactericida Bacterias Complejos de cobre
Insecticida Insectos Aldicarb
Acaricida Ácaros Bifonazol
Alguicida Algas Sulfato de cobre
Avicida Aves Avitrol
Larvicida Larvas Metopreno
Molusquicida Caracol Metaldehído
Nematicida Nematodos Aldicarb
Ovicidas Impide eclosión de huevos de insectos Benzoxazina
Piscicidas Peces Rotenona
Repelentes Insectos Metiocarb
Rodenticidas Roedores Warfarina
Termiticidas Termitas Fipronil
Viricidas Virus Escitovirina

Crédito: Abubakar et al., 2020.

Clasificación de acuerdo con su función

La clasficaión de los plaguicidas responde al mecanismo de acción para impedir la proliferación de las plagas, por ejemplo, los que estimulan o retardan el desarrollo de la plaga mediante reguladores de crecimiento. En la tabla 2, se muestran ejemplos de la relación que existe entre la función del plaguicida y la acción que llevan a cabo (Parween y Jan, 2019).

Tabla 2. Clasificación de los plaguicidas de acuerdo con su función

Acción Función Ejemplos
Disuasivos de la alimentación Impiden que un insecto u otra plaga se alimente. Azadirachta Indica (Árbol de Nim)
Disuasión del ovipositor Impide la puesta de huevos por parte de la hembra. Azadirachta indica (Árbol de Nim)
Repelentes Impide que la plaga se acerque a los cultivos. Aceites esenciales
Atrayentes Sustancia química que atrae a las plagas. Feromonas
Fumigantes Mediante la producción de un gas o vapor, elimina las plagas. Fosfina
Regulador del crecimiento de los insectos Interrumpe el crecimiento y el desarrollo de un insecto. Diflubenzurón
Sinérgico Aumenta la toxicidad de un plaguicida que no es tóxico por sí mismo para la plaga. Butóxido de piperonilo

Crédito: Abubakar et al., 2020.

Clasificación de acuerdo con su origen

Los plaguicidas pueden ser naturales o sintéticos (fabricados en un laboratorio), estos últimos a su vez se clasifican como orgánicos e inorgánicos. Los componentes que constituyen a los plaguicidas inorgánicos por lo general presentan estructuras químicas o fórmulas más sencillas, y son más solubles en agua que los de origen orgánico. Los pesticidas orgánicos se pueden agrupar en cuatro principales categorías: organoclorados, organofosforados, carbamatos y piretroides. En la figura 2, se muestran los conceptos relacionados con la clasificación de los plaguicidas de acuerdo con su origen.

Plaguicidas sintéticos

Los plaguicidas organoclorados son compuestos orgánicos que contienen átomos de cloro (símbolo Cl) en su estructura química, esto los convierte en sustancias altamente tóxicas que permanecen en el medio ambiente durante años; actúan sobre el sistema nervioso central de los organismos objetivo, provocando convulsiones y parálisis o la muerte (Abubakar et al., 2020; Parween y Jan, 2019; Urkude et al., 2019). Los organofosforados contienen al elemento químico fosforo (símbolo P) y son utilizados para controlar una gran cantidad de plagas, debido a que presentan un amplio espectro de acción, que los convierte en candidatos para ser utilizados en áreas agrícolas y veterinarias; actúan por envenenamiento estomacal, fumigación o por contacto, y atacan el sistema nervioso central provocando parálisis y después la muerte. Se consideran biodegradables ya que permanecen poco tiempo en el medio ambiente, pero debido a su alta toxicidad, el uso de algunos de ellos ha sido descontinuado (Parween y Jan, 2019).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 2. Clasificación de los plaguicidas. Adaptado de Parween y Jan, 2019. Crédito: elaboración propia.

Los carbamatos son muy parecidos estructuralmente a los organofosforados. Su persistencia en el medio ambiente puede variar de semanas a meses y se emplean para afectar la transmisión de señales nerviosas en los organismos provocándoles la muerte. El modo de acción de los carbamatos es muy similar al de los organofosforados y puede inducir envenenamiento estomacal, por fumigación o por contacto (Abubakar et al., 2020; Parween y Jan, 2019).

Por último, los piretroides son moléculas sintéticas inspiradas en las piretrinas, moléculas presentes de forma natural en el extracto de ciertas plantas. La forma en que actúan sobre los microorganismos es atacando el sistema nervioso central de insectos y peces, aunque también atacan a mamíferos y aves en una menor proporción. Estas sustancias se degradan rápidamente por efecto de la luz, por ello su permanencia en el medio ambiente es baja, razón que permite a los piretroides ser utilizados en el combate de plagas en alimentos (Abubakar et al., 2020; Parween y Jan, 2019). La elevada toxicidad y baja biodegradabilidad de algunos pesticidas sintéticos de origen orgánico e inorgánico, ha generado la búsqueda de nuevas opciones amigables con el medio ambiente y la salud de los seres vivos no objetivo. En el siguiente enlace se muestra una alternativa para el control de plagas que disminuye los daños en el medio ambiente.

Plaguicidas naturales

Son un tipo de sustancias que se obtienen de fuentes naturales como plantas, animales y algunos elementos minerales. Son seguros para el medio ambiente y seres humanos debido a su baja toxicidad comparada con los plaguicidas sintéticos. Se pueden dividir en dos categorías, los bioquímicos (hormonas, enzimas, feromonas) y microbianos (virus, bacterias, hongos, protozoos, nematodos); estos plaguicidas pueden interrumpir los procesos naturales de crecimiento de artrópodos (Abubakar et al., 2020).

Plaguicidas de origen botánico

Las plantas producen moléculas que les permiten llevar a cabo funciones necesarias para su buen desarrollo y supervivencia, conocidos como metabolitos. Estos metabolitos se clasifican de acuerdo con las funciones que llevan a cabo y pueden ser primarios o secundarios. Los primarios (por ejemplo, aminoácidos, carbohidratos, lípidos y ácidos nucleicos) se relacionan con el crecimiento y la supervivencia y participan en procesos como respiración y la fotosíntesis. Por su parte, los metabolitos secundarios se relacionan con su desarrollo en el medio ambiente, como repeler depredadores, atraer insectos para el proceso de polinización, inhibición del proceso de germinación de semillas y el proceso de comunicación con otras plantas.

Los aceites esenciales son un ejemplo de metabolito secundario y se encuentran constituidos principalmente por un grupo de moléculas llamadas terpenos (figura 3), su extracción puede ser de distintas partes de la planta como las hojas, frutos, flores y cortezas (Castillo et al., s.f.). Estos aceites se evaporan con facilidad en el medio ambiente, presentan un olor que los caracteriza y otras propiedades, además son mezclas de una gran variedad de compuestos químicos capaces de combatir organismos como hongos o bacterias, además, también pueden presentar capacidad antioxidante.

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 3. Terpenos y algunos ejemplos de ellos. Crédito: elaboración propia.

Dichas sustancias representan una alternativa para el desarrollo de nuevos productos, para combatir la proliferación de microrganismos causantes de enfermedades en seres humanos, animales y plantas, favoreciendo su uso en distintas áreas de aplicación. En la industria de los alimentos, los aceites de tomillo, clavo y orégano han sido empleados para conservar productos cárnicos (Saeed et al., 2022); mientras que en el sector agrícola se ha utilizado el aceite de ajo como insecticida para el control del gorgojo castaño de la harina, en granos almacenados (Yang et al., 2009). En estudios recientes, los aceites esenciales de albahaca, Tanacetum argenteum Lamiaceae, y menta piperita presentaron propiedades insecticidas contra mosquitos y distintas plagas agrícolas (Elumalai et al., 2022). Por lo anterior, han sido propuestos como bio-pesticidas verdes en el combate de plagas. En las últimas décadas, se ha incrementado su uso debido a estas extraordinarias propiedades.

Conclusiones

Hoy en día los plaguicidas siguen siendo indispensables para el desarrollo de la sociedad debido a que mejoran los rendimientos de la producción agrícola y ayudan a combatir enfermedades transmitidas por determinados organismos; sin embargo, se ha demostrado que el uso desmedido de estas sustancias puede ser perjudicial para la salud de los seres humanos y animales, ocasionando desequilibrio en los ecosistemas. Actualmente, las investigaciones en el área giran en torno a la búsqueda constante de versiones menos tóxicas y con mejor biodegradación que los plaguicidas sintéticos. Los aceites esenciales, empleados desde la antigüedad en distintas áreas, son una opción poco nociva y amigable con el ambiente, haciéndolos viables como plaguicidas de origen botánico. El uso de estas alternativas de origen natural juega un papel importante en la disminución del uso de sustancias sintéticas adoptadas en la actualidad.

Referencias

  • Abubakar, Y., Tijjani, H., Egbuna, C., Adetunji, C. O., Kala, S., Kryeziu, T. L., Patrick Iwuanyanwu, K. C. (2020). Chapter 3 – Pesticides, History, and Classification. In C. Egbuna y B. Sawicka, Natural Remedies for Pest, Disease and Weed Control, 29-42. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-819304-4.00003-8
  • Assadpour, E., y Jafari, S. M. (2019). Chapter 3 – Nanoencapsulation: Techniques and Developments for Food Applications. In A. López Rubio, M. J. Fabra Rovira, M. martínez Sanz, y L. G. Gómez-Mascaraque, Nanomaterials for Food Applications, 35-61. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-814130-4.00003-8
  • Castillo, P., Perea, I., y Arellano, J. d. J. (s.f.). Que son y para qué sirven los metabolitos en las plantas. Ciencia y desarrollo. Consultado el 19 de mayo de 2022. https://n9.cl/vswl1
  • Elumalai, K., Krishnappa, K., Pandiyan, J., Alharbi, N. S., Kadaikunnan, S., Khaled, J. M., Govindarajan, M. (2022). Characterization of secondary metabolites from Lamiaceae plant leaf essential oil: A novel perspective to combat medical and agricultural pests. Physiological and Molecular Plant Pathology, 117, 101752. https://doi.org/10.1016/j.pmpp.2021.101752
  • Ochoa, V., y Maestroni, B. (2018). Chapter 9 – Pesticides in Water, Soil, and Sediments. In B. Maestroni y A. Cannavan, Integrated Analytical Approaches for Pesticide Management, 133-147. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-816155-5.00009-9
  • Organización Mundial de la Salud. (2020). Chemical safety: Pesticides. Consultado el 20 de mayo de 2022. https://n9.cl/tp2un
  • Organización Mundial de la Salud. (2022). Pesticide residues in food. Consultado el 19 de mayo de 2022. https://n9.cl/0giiu
  • Parra-Arroyo, L., González-González, R. B., Castillo-Zacarías, C., Melchor Martínez, E. M., Sosa-Hernández, J. E., Bilal, M., . . . Parra-Saldívar, R. (2022). Highly hazardous pesticides and related pollutants: Toxicological, regulatory, and analytical aspects. Science of The Total Environment, 807(3), 151879. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2021.151879
  • Parween, T., y Jan, S. (2019). Chapter 1 – Pesticides and environmental ecology. In T. Parween y S. Jan, Ecophysiology of Pesticides, 1-38. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-817614-6.00001-9
  • Saeed, K., Pasha, I., Jahangir Chughtai, M. F., Ali, Z., Bukhari, H., y Zuhair, M. (2022). Application of essential oils in food industry: challenges and innovation. Journal of Essential Oil Research, 34(2), 97-110. https://doi.org/10.1080/10412905.2022.2029776
  • Sonawane, S. H., Bhanvase, B. A., Sivakumar, M., y Potdar, S. B. (2020). 1 – Current overview of encapsulation. In S. H. Sonawane, B. A. Bhanvase, y M. Sivakumar (Eds.), Encapsulation of Active Molecules and Their Delivery System, 1-8. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-819363-1.00001-6
  • Urkude, R., Dhurvey, V., y Kochhar, S. (2019). 15 – Pesticide Residues in Beverages. In A. M. Grumezescu y A. M. Holban, Quality Control in the Beverage Industry, 529-560. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-816681-9.00015-1
  • Yang, F.-L., Li, X.-G., Zhu, F., y Lei, C.-L. (2009). Structural Characterization of Nanoparticles Loaded with Garlic Essential Oil and Their Insecticidal Activity against Tribolium castaneum (Herbst) (Coleoptera: Tenebrionidae). Journal of Agricultural and Food Chemistry, 57(21), 10156-10162. https://doi.org/10.1021/jf9023118


Recepción: 26/05/2022. Aceptación: 16/05/2023.


Este es un artículo de acceso abierto bajo la licencia de Creative Commons 4.0.




Vol. 24, Núm. 4, julio-agosto 2023




Los hidroides: pequeños grandes viajeros

Cecilia Odette Carral Murrieta, Elisa Serviere Zaragoza, Alejandra Mazariegos Villarreal y María A. Mendoza-Becerril Cita

Resumen

En este artículo descubrirás el fascinante mundo de los hidroides, criaturas acuáticas con ciclos de vida únicos. Estos animales pertenecen al filo Cnidaria, grupo taxonómico dentro del cual encontramos corales, anémonas, medusas y sus pólipos. Una de sus características más sorprendentes es su habilidad para viajar largas distancias, gracias a una estructura llamada hidrorriza, que les permite fijarse a diversos sustratos, incluyendo algas y objetos flotantes. A medida que exploramos la vida de los hidroides, entenderemos cómo su presencia puede afectar a las especies nativas y a actividades humanas como la acuicultura y la infraestructura marina. Además, conoceremos los esfuerzos para controlar la propagación de hidroides invasores. Aunque hemos realizado avances en su estudio, aún hay mucho por descubrir sobre estos organismos acuáticos y su papel en los ecosistemas marinos. Prepárate para sumergirte en el mundo fascinante de los hidroides y desentrañar sus secretos
Palabras clave: cnidarios, dispersión, hidroides, macroalgas, pólipos.

Hydroids: Those little big wanderers

Abstract

In this article, you will discover the fascinating world of hydroids, aquatic creatures with unique life cycles. These animals are part of the phylum Cnidaria, a taxonomic group within which we find corals, anemones, jellyfish, and polyps. One of their most surprising characteristics is their ability to travel long distances, thanks to a structure known as hydrorhiza, which allows them to attach to various substrates, including algae and floating objects. As we explore the life of hydroids, we will understand how their presence can affect native species and human activities such as aquaculture and marine infrastructure. In addition, we will learn about the efforts to control the spreading of invasive hydroids. Although we have made progress in their study, there is still much to discover about these aquatic organisms and their role in marine ecosystems. Get ready to immerse yourself in the fascinating world of hydroids and unravel their secrets.
Keywords: cnidarians, dispersion, hydroids, macroalgae, polyps.

¿Qué son los hidroides?

Los hidroides son animales acuáticos pertenecientes a un grupo taxonómico conocido como Cnidaria, dentro del cual encontramos unas 3761 especies (WoRMS, 2023), las cuales comparten un plan básico de organización e incluyen corales, medusas y sus pólipos. Dentro de los cnidarios se encuentra un grupo llamado clase Hydrozoa, cuyo nombre proviene del griego hydra, serpiente acuática, y zoon, animal. Una característica interesante de los hidrozoos es que tienen ciclos de vida con alternancia de generaciones, lo que significa que podemos encontrarnos dos etapas de vida diferentes dentro de una misma especie: una etapa de pólipo y una etapa de medusa (Mills et al., 2007). A la etapa pólipo se le conoce como hidroide, es sésil y bentónica, es decir, vive fija a sustratos, mientras que la etapa medusa, conocida como hidromedusa, generalmente es planctónica y móvil, por lo que se mantiene flotando en la columna de agua (Mills et al., 2007). Sin embargo, en varias especies de hidrozoos una de las dos fases nunca se presenta en el ciclo de vida, por ejemplo, hay especies de pólipos que jamás producen medusas (Mills et al., 2007; ver figura 1). Tanto los hidroides como las hidromedusas producen larvas plánulas, que son muy importantes en la dispersión, puesto que nadan por cortos períodos de tiempo hasta fijarse a un sustrato y dar lugar a un nuevo hidroide o por el contrario se convierten en una hidromedusa (Sommer, 1992).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 1. A) Los hidrozoos se pueden reproducir y generar hidroides o B) medusas.arrieras.
Crédito: C. Odette Carral-Murrieta.

La mayoría de los hidroides se mantienen fijos a sustratos, sin embargo, se conocen especies que pueden sobrevivir suspendidas en la columna de agua (por ejemplo, Clytia gracilis; Madin et al., 1996). También hay especies de hidroides que pueden vivir solitarias o formar colonias, es decir que se componen de un conjunto de individuos. En una colonia cada uno tiene una función en particular: algunos cazan o defienden (dactilozoides), otros digieren la comida (gastrozoides) y otros se reproducen (gonozoides) (Mills et al., 2007).

La formación de colonias es común en la mayor parte de las especies de hidrozoos (aproximadamente en el 60%) y está relacionada con su historia evolutiva. Los científicos han considerado que en animales marinos una ventaja de la colonialidad es el aumento de espacio que logran abarcar en las superficies en las que se establecen (Jackson, 1977). Asimismo, cuando un individuo se separa de la colonia, éste puede dar lugar a una colonia nueva, gracias la gran capacidad de regeneración que tienen estos organismos (Gili y Hughes, 1995).

Morfológicamente los hidroides tiene tres características principales: el hidrante, en el cual se encuentra una boca rodeada de tentáculos que le ayudan al animal a capturar presas para comerlas (ver figura 2). El hidrocaule en colonias erectas o pedicelo en colonias estolonales son estructuras parecidas al tallo de las plantas y sirven para mantener de pie al individuo o a la colonia. Por último, pero no menos importante, en los hidroides coloniales tenemos la hidrorriza, la cual es la “raíz” del hidroide, que parece una red y permite al hidroide fijarse en gran variedad de sustratos (Mills et al., 2007; ver figuras 2 y 3).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 2. Apariencia general de los hidroides coloniales. El hidroide se compone principalmente del hidrante (con boca y tentáculos), el hidrocaule o pedicelo y la hidrorriza.
Crédito: C. Odette Carral-Murrieta.

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 3. Hidrozoo Obelia dichotoma. A) Colonia. B) Hidrocaule, C) Hidrante. Colonias de hasta 25 mm de altura. *La hidroteca es el exoesqueleto que cubre al hidrante.
Crédito: Alvaro E. Migotto, Cifonauta.

¿Cómo logran los hidroides vivir en tantas superficies?

Es gracias a la hidrorriza que podemos encontrar a los hidroides viviendo sobre otros seres vivos (por ejemplo, ascidias, briozoos, cirrípedos, esponjas, moluscos, poliquetos, otros cnidarios, macroalgas y pastos marinos) o incluso sobre objetos inanimados y construcciones (troncos flotantes, embarcaciones, puertos, muelles, boyas, cuerdas, hilo de pesca, entre otros). Es sabido que eventos naturales como tsunamis pueden arrastrar objetos artificiales por largas distancias, viajando sobre ellos los hidroides, así como permitiendo la fijación de otros animales (Calder et al., 2014).

Una característica maravillosa de la hidrorriza es que, cuando las condiciones del ambiente no son favorables para que el hidroide sobreviva, puede absorber a las demás estructuras del hidroide (hidrante e hidrocaule) y entrar en un estado de latencia en la que el organismo se mantiene vivo hasta que las condiciones ambientales sean favorables y se puedan regenerar las estructuras absorbidas y continuar con su desarrollo (Piraino et al., 2004). Un ejemplo es la especie Clytia hummelincki estudiada en el Mediterráneo, la cual tiene una abundancia máxima entre los meses de agosto y septiembre, mientras que durante la temporada fría las colonias se reducen a tejido latente por medio de la hidrorriza (Martell et al., 2017).

¿Qué tan lejos pueden llegar los hidroides?

Desde la antigüedad, han existido rutas comerciales y exploratorias marítimas entre territorios lejanos. Como ejemplos están la ruta del incienso (siglos iii a. e. c. C. – ii e. c.), que consistía en la navegación dentro del mar rojo, transportando dicho bien entre Asia, África, y hasta terminar en la cuenca del mediterráneo (unesco, 2023); la ruta del galeón de Manila (1565-1815), que unía al puerto de Acapulco con la capital filipina (Martínez-Shaw, 2019). Asimismo, está la famosa expedición de Magallanes, que le dio la vuelta al mundo, saliendo de Europa y pasando por África, el sur de América, Oceanía y Asia (Osada-García, 2022). Por tanto, es muy probable que los seres humanos hayamos comenzado a transportar hidrozoos de manera incidental y por distancias intercontinentales desde hace siglos.

Pero no sólo los barcos pueden recorrer distancias largas, también organismos vivos como las algas pueden llevar a los hidroides a sitios lejanos. Por ejemplo, el alga roja (Acanthophora spicifera), así como las algas cafés llamadas sargazo (Sargassum spp.). Algunas especies de sargazo pasan toda su vida flotando en la superficie del océano, mientras que otras se encuentran fijas a un sustrato, pero se desprenden y quedan a la deriva en el mar (Gutow et al., 2015). Sobre de estos sargazos se fijan varias especies de hidroides que se transportan sobre de ellos, llegando en ocasiones a vararse en las playas (ver figura 4). Hasta el momento, se han reportado 130 especies de hidroides epibiontes en 26 especies de Sargassum1 (Carral-Murrieta et al., 2023).

Psittacanthus calyculatus y Psittacanthus auriculatus. Crédito: María José Pérez-Crespo.

Figura 4. Colonias de hidroides que viajan en el Océano Atlántico sobre el alga café Sargassum spp.
Crédito: C. Odette Carral-Murrieta.

El tiempo de vida de los hidroides que crecen sobre sustratos vivos depende de factores ambientales y del tiempo de vida de los sustratos, así como de la capacidadad de latencia de los hidroides y las interacciones bioticas a las que estén sometidos tanto hidroides como sustratos, por ejemplo, la depredación. En la actualidad se tiene evidencia que permanecen con vida sobre el sargazo que arriba a las playas aun cuando éste queda expuesto a la desecación y descomposición por horas.

Posibles efectos de los hidroides que viajan largas distancias

Los hidroides que llegan a un sitio completamente nuevo se conocen como hidroides exóticos. Algunos de éstos compiten con las especies que viven en el sitio (especies nativas) por espacios para vivir y por las fuentes de alimento. Cuando éstos ocasionan daños y logran establecerse y vivir en el nuevo sitio, se les conoce como hidroides invasores. Sin embargo, los hidroides invasores no sólo impactan a especies nativas, sino que también pueden afectar actividades importantes para nosotros los humanos, tales como el cultivo de animales acuáticos para nuestro consumo, ya que los hidroides pueden ocasionar la muerte de peces; también pueden obstruir tubería importante para el funcionamiento de las plantas de energía, ocasionando pérdidas de tiempo y de dinero (Fitridge et al., 2012).

Actualmente, los científicos han producido algunos métodos para controlar el exceso de organismos como los hidroides viviendo en sustratos artificiales, para así evitar que los seres humanos continuemos introduciendo accidentalmente a especies de hidroides exóticos en sitios en los que previamente no se encontraban. Entre los métodos utilizados para disminuir el impacto de hidroides exóticos que pueden volverse invasores son la creación de pinturas especiales, las cuales evitan que la hidrorriza se fije a los barcos, o tratamientos termales, que modifican la temperatura del agua, lo que previene que los hidroides vivan en zonas en las que se encuentran las superficies que se quieren proteger (Fitridge et al., 2012; Folino-Rore y Indelicato, 2005). Sin embargo, estas pinturas pueden contaminar y ser absorbidas por invertebrados marinos (Turner, 2010). Además, aún no se sabe mucho de los hidroides ni el número de especies que son potencialmente invasoras, por lo que es necesario continuar con la investigación de estos pequeños animales acuáticos.

Conclusión

Los hidroides son animales particulares por su riqueza de especies y ciclos de vida, los cuales están caracterizados por la alternancia de generaciones. Son organismos capaces de adaptarse al medio en el que viven, ya que pueden entrar en latencia cuando las condiciones ambientales son adversas. Además, la hidrorriza les confiere la capacidad de viajar largas distancias sobre una diversidad de superficies flotantes, tales como las algas pardas del género Sargassum. Sin embargo, aún hacen falta más estudios que desentrañen la vida y efectos en los distintos sitios en los que viven.

Agradecimientos

A los proyectos fordecyt-pronaces/428225/2019 “Macroalgas introducidas: organismos modelo para analizar los patrones de éxito de especies con potencial de invasión en ambientes costeros” al Laboratorio de Macroalgas y al equipo de Medusozoa México.

Referencias

  • Calder, D. R., Choong, H. H., Carlton, J. T., Chapman, J. W., Miller, J. A., y Geller, J. (2014). Hydroids (Cnidaria: Hydrozoa) from Japanese tsunami marine debris washing ashore in the northwestern United States. Aquatic Invasions, 9(4), 425-440. http://dx.doi.org/10.3391/ai.2014.9.4.02
  • Carral-Murrieta, C. O., Marques, A. C., Serviere-Zaragoza, E., Estrada-González, M. C., Cunha, A. F., Fernandez, M. O., Mazariegos-Villarreal A., León-Cisneros, K., López-Vivas, J., Agüero, J. y Mendoza-Becerril, M. A. (En prensa). A survey of epibiont hydrozoans on Sargassum. PeerJ.
  • De la Osada García, J. (2022). La ruta de Magallanes-Elcano y el comercio de las especias en España. Anales de la Real Academia de Doctores, 7(2), 329-338. Real Academia de Doctores de España. https://tinyurl.com/2su27reb
  • Fitridge, I., Dempster, T., Guenther, J. y De Nys, R. (2012). The impact and control of biofouling in marine aquaculture: a review. Biofouling, 28(7), 649-669. https://doi.org/10.1080/08927014.2012.700478
  • Folino-Rorem, N.C. y Indelicato, J. (2005). Controlling biofouling caused by the colonial hydroid Cordylophora caspia. Water Research, 39(12), 2731-2737. https://doi.org/10.1016/j.watres.2005.04.053
  • Gili, J. M. y Hughes, R.G. (1995). The ecology of marine benthic hydroids. Oceanography and Marine Biology: An Annual Review, 33, 351-426.
  • Global Biodiversity Information Facility (gbif). (2019). Obelia dichotoma (Linnaeus, 1758). https://www.gbif.org/species/5185976
  • Gutow, L., Beermann, J., Buschbaum, C., Rivadeneira, M. M. y Thiel, M. (2015). Castaways can’t be choosers – Homogenization of rafting assemblages on floating seaweeds. Journal of Sea Research, 95, 161-171. http://dx.doi.org/10.1016/j.seares.2014.07.005
  • Jackson, J. B. C. (1977). Competition on marine hard substrata: the adaptive significance of solitary and colonial strategies. The American Naturalist111(980), 743-767.
  • Madin, L. P., Bollens, S. M., Horgan, E., Butler, M., Runge, J., Sullivan, B. K., Klein-Macphee G., Durbin E., Durbin A. G., Keuren D. V., Plourde S., Bucklint, A. y Clarke, M. E. (1996). Voracious planktonic hydroids: unexpected predatory impact on a coastal marine ecosystem. Deep Sea Research Part ii: Topical Studies in Oceanography, 43(7-8), 1823-1829.
  • Marroig, R. G. y Reis, R. P. (2011). Does biofouling influence Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty ex Silva farming production in Brazil? Journal of Applied Phycology, 23(5), 925-931. https://doi.org/10.1007/s10811-010-9602-y
  • Martell, L., Ciavolino, E., Gravili, C., Piraino, S. y Boero, F. (2017). Population dynamics of the non-indigenous hydrozoan Clytia hummelincki (Hydrozoa: Campanulariidae) in two contrasting Mediterranean habitats. Marine Biology Research, 13(5), 551-559. https://doi.org/10.1080/17451000.2017.1296160
  • Martell, L., Bracale, R., Carrion, S. A., Purcell, J. E., Lezzi, M., Gravili, C., Piraino, F. B. y Boero, F. (2018). Successional dynamics of marine fouling hydroids (Cnidaria: Hydrozoa) at a finfish aquaculture facility in the Mediterranean Sea. PLoS One, 13(4), e0195352. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0195352
  • Martínez-Shaw, C. (2019). El Galeón de Manila: 250 años de intercambios. Estudis: Revista de historia moderna, 45, 9-34.
  • Migotto, A. E. (2007). Hidróide. Colony on the soft coral Leptogorgia punicea. [Fotografía 3A]. Cifonauta. http://cifonauta.cebimar.usp.br/media/1631/
  • Migotto, A. E. (s/f). Hidróide. Colony. [Fotografía 3B]. Cifonauta. http://cifonauta.cebimar.usp.br/media/1645/
  • Migotto, A. E. (s/f). Hidróide. Hydranth. [Fotografía 3C]. Cifonauta. http://cifonauta.cebimar.usp.br/media/1654/
  • Millard, N. A. H. (1975). Monograph on the Hydroida of southern Africa. Annals of the South African Museum, 68, 1-513. https://tinyurl.com/2sz969au
  • Mills, C. E., Calder, D. R., Marques, A. C., Migotto, A. E., Haddock, S. H. D., Dunn, C. W. y Pugh, P. R. (2007). Combined species list of hydroids, hydromedusae, and siphonophores. En J. T. Carlton (Ed.), The Light and Smith Manual. Intertidal invertebrates from central California to Oregon (pp. 151-168). University of California Press.
  • Turner, A. (2010). Marine pollution from antifouling paint particles. Marine pollution bulletin, 60(2), 159-171. Annals of the South African Museum, 68, 1-513. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2009.12.004
  • Organización de las Naciones Unidas (unesco). (2023). Ruta del incienso – Ciudades del desierto del Neguev. https://whc.unesco.org/es/list/1107
  • Piraino, S., De Vito, D., Schmich, J., Bouillon, J. y Boero, F. (2004). Reverse development in Cnidaria. Canadian Journal of Zoology, 82(11), 1748-1754. https://doi.org/10.1139/z04-174
  • WoRMS. (2023). World Register of Marine Species. https://www.marinespecies.org


Recepción: 30/03/2022. Aceptación: 16/05/2023.


Este es un artículo de acceso abierto bajo la licencia de Creative Commons 4.0.




Vol. 24, Núm. 4, julio-agosto 2023




Los carábidos: un vistazo a los escarabajos de suelo

Rafael Cerón-Gómez y Juan Márquez Cita

Resumen

Los escarabajos carábidos son una familia diversa de coleópteros, siendo uno de los grupos más populares y fascinantes en términos de morfología y evolución. Estos insectos desempeñan un papel vital en diversos ecosistemas debido a sus hábitos de vida, lo que los convierte en un recurso fundamental para estudios ecológicos y forestales. En este trabajo se presenta de manera clara y concisa el origen de los carábidos, su abundancia a nivel mundial y nacional, sus características morfológicas distintivas, sus patrones de comportamiento y su relevancia ecológica. El objetivo principal es proporcionar un panorama general del conocimiento sobre este grupo de escarabajos.
Palabras clave: escarabajos carábidos, coleópteros, diversidad, evolución, ecosistemas.

The carabids: a look at the ground beetles

Abstract

Carabid beetles are a diverse family of coleopterans, being one of the most popular and fascinating groups in terms of morphology and evolution. These insects play a vital role in various ecosystems due to their lifestyle habits, making them a fundamental resource for ecological and forestry studies. This work presents, in a clear and concise manner, the origin of carabid beetles, their global and national abundance, distinctive morphological characteristics, behavioral patterns, and ecological relevance. The main objective is to provide a comprehensive overview of the knowledge about this group of beetles.
Keywords: carabid beetles, coleopterans, diversity, evolution, ecosystems.

Introducción

El orden Coleoptera es el grupo de animales más diverso, con 389,755 especies (Zhang, 2013), que representa aproximadamente el 25% de la biodiversidad mundial, el 30% del phylum Arthropoda y el 36% de la clase Insecta (Bouchard et al., 2017; Mchugh y Liebherr, 2009). Este orden está dividido en cuatro grupos o subórdenes: Archostemata, Myxophaga, Polyphaga y Adephaga. Los carábidos son una familia de escarabajos terrestres que pertenecen al suborden Adephaga, el cual se divide a su vez en dos grandes grupos: Hydradephaga, que incluye algunas familias de hábitos acuáticos, y Geadephaga, donde se encuentran los carábidos, que son de hábitos terrestres (Bousquet, 2012).

La familia Carabidae cuenta con cerca de 40,000 especies descritas en todo el mundo, por lo que es la tercera familia más diversa del orden Coleoptera (Bouchard et al., 2017). Estos escarabajos han logrado habitar en la mayoría de los ambientes y ecosistemas conocidos, estando presentes en casi todos los continentes, con excepción de la Antártida. Su éxito evolutivo, así como su gran abundancia, son indicativos de que los carábidos cumplen con funciones ecológicas muy importantes. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo es dar a conocer los aspectos generales de los carábidos, que ayuden a saber más sobre su origen evolutivo, su biología y hábitos de vida, los cuales son relevantes para entender su importancia en los ecosistemas, tanto naturales como modificados por el ser humano.

Diversidad de carábidos en México

México es uno de los países considerados megadiversos debido a la gran riqueza biológica que posee. Sin embargo, en estos escenarios generalmente se presenta una falta de especialistas dedicados al estudio de grupos muy particulares de flora y fauna, a este problema se le conoce como “impedimento taxonómico” (Dar et al., 2016; Delgado y Navarrete-Heredia, 2022); fenómeno que ha sido evidente en el estudio de los coleópteros en México. Si bien algunas familias de escarabajos son frecuentemente estudiadas y conocidas en el territorio nacional, este no es el caso de los carábidos, debido principalmente a la falta de especialistas en el país. A pesar de ello, se conoce una diversidad de 2,012 especies y 174 géneros (Cerón-Gómez et al., 2022), lo que representa poco más del 5% de la diversidad mundial de carábidos. Esta riqueza de especies está sustentada por el principal estudio antecedente de carábidos en México (Ball y Shpeley, 2000) y los pocos inventarios estatales recientes para los estados de Hidalgo y Sonora (Cerón-Gómez et al., 2022; Shpeley y Van Devender, 2022), por lo que la diversidad de estos coleopteros en México podría estar sumamente subestimada debido a la poca información existente.

Origen y evolución de los carábidos

Hasta ahora nuestro planeta es el único lugar del universo donde se reconoce a la vida en diferentes formas biológicas, las cuales han estado en un constante proceso de cambio evolutivo. Conocer el momento donde aparecieron cada una de estas formas de vida es un desafío titánico, incluso la propia edad de nuestro planeta aún es debatible, aunque las hipótesis más apoyadas indican unos 4,566 millones de años (White, 2007).

En el caso de los coleópteros, el momento de su aparición también ha resultado un tema debatible. Una de las hipótesis sobre su origen, sugiere que fue hace aproximadamente 285 millones de años, en el periodo Pérmico (Hunt et al., 2007); sin embargo, otra más reciente señala que su origen fue a mediados del Carbonífero, hace unos 317 millones de años (Baca et al., 2021), dando paso en los siguientes millones de años a una radiación de diferentes linajes actuales. El primer ancestro conocido de Adephaga se remonta al inicio de la era Mesozoica, en el Triásico inferior, 250 millones de años atrás. Para el Triásico superior, muchos de los escarabajos actuales ya se encontraban en la Tierra, incluida la familia Carabidae (Maddison et al., 2008; Ponomarenko, 1977). A partir de entonces han sido uno de los grupos de coleópteros más exitosos y diversos, encontrándolos en ambientes hostiles y contrastantes.

Si bien desde una perspectiva taxonómica los carábidos se encuentran bien definidos, existe un debate general entre los especialistas aún no resuelto acerca de los diferentes grupos de coleópteros que conforman a la familia Carabidae. Por ejemplo, los cicindelinos o escarabajos tigre, los traquipáquidos o falsos escarabajos de tierra y los risódidos o escarabajos de corteza arrugada, son algunos de los grupos en donde se ha discutido si cada uno de ellos debe formar su propia familia o si deben ser considerados como subfamilia dentro de la familia Carabidae. No obstante, esto no significa que sea imposible reconocer a los carábidos.

¿Cómo se reconoce a los carábidos?

Los carábidos presentan una variedad en tamaños, colores y formas, que los hace un popular grupo y atractivo dentro de la comunidad entomológica y para muchos coleccionistas aficionados. A pesar de esta variedad morfológica, poseen características distintivas que son importantes para su reconocimiento (figura 1). La cabeza es siempre más estrecha que el pronoto (parte del cuerpo que le sigue a la cabeza, con forma de disco y donde se encuentran ventralmente el primer par de patas) y que la base de los élitros (primer par de alas modificado en forma de estuche que protege al segundo par de alas y el abdomen); los ojos son generalmente prominentes; las antenas están insertadas entre los ojos y las mandíbulas, y tienen 11 artejos (piezas que forman parte de los apéndices articulados, principalmente antenas y patas); por último, las mandíbulas son grandes, afiladas y fuertes.

Figura 1. Vista dorsal (izquierda) y ventral (derecha) de Calosoma (Castrida) alternans (Fabricius 1792), donde se muestran las características más relevantes para reconocer a los integrantes de la familia Carabidae. Abreviaturas, AA: artejos antenales, ABD: abdomen, CAB: cabeza, CX: coxa (retocada en color rojo), ELI: élitros, MAN: mandíbula, PM: palpos maxilares, PRO: pronoto, P1: patas anteriores, P2: patas medias, P3: patas posteriores, SA: segmentos abdominales, SNP: sutura notopleural (retocada en color rojo), TAR: tarsómeros, TOR: tórax. Crédito: J. Asiain.

En vista ventral se puede observar una línea impresa llamada “sutura notopleural” claramente definida, ya que corre paralela al margen externo del pronoto (tal como se señala en la figura 1). Los élitros cubren en su totalidad el abdomen; muchas especies son braquípteras, lo que significa que el segundo par de alas, que son membranosas, está reducido y esto les impide volar. Los tres pares de patas son largas y delgadas, su último artejo se llama tarso y está dividido en cinco partes, a las que se las llama tarsómeros. Al observar un carábido en vista ventral, se aprecia que el primer segmento abdominal está dividido por el primer artejo de las patas posteriores (último par de patas) llamado coxa, y el segundo artejo, el trocánter, es más grande respecto a otras familias de escarabajos. La mayoría de las especies tienen coloraciones oscuras y opacas, pero también existen muchas especies con coloraciones iridiscentes y metálicas (figuras 1 y 2).

Figura 2. Ejemplares adultos de la familia Carabidae. A) Agra sp. Fabricius, 1801. B) Galerita (Progaleritina) mexicana Chaudoir, 1872. C) Calosoma (Calosoma) aurocinctum Chaudoir, 1850. D) Calosoma (Castrida) alternans (Fabricius 1792). E) Mouhotia batesi, Lewis 1879. Escala 2 mm. Crédito: elaboración propia.

Hábitos de vida

De manera general los carábidos son considerados de hábitos terrestres y nocturnos, es decir, presentan una mayor actividad por la noche que durante el día, resguardándose en la superficie del suelo, debajo de rocas o troncos, en las ramas de arbustos y árboles, o incluso habitando cuevas. Son predominantemente cazadores (buenos depredadores) incluyendo en su menú lombrices, caracoles, larvas, huevos y otros insectos, hasta pequeños animales vertebrados como ranas (figura 3). Aunque también existen especies con otros tipos de hábitos alimenticios, siendo omnívoros (una variedad amplia de tipos de alimentos), saprófagos (materia orgánica en descomposición), necrófagos (carroña) o incluso hay quienes se alimentan de semillas, como algunas especies de la tribu Harpalini.

Figura 3. Larvas y adultos de Calosoma angulatum Chevrolat, 1834 alimentándose. A) Larvas devorando una cigarra; B) adultos devorando un anfibio Crédito: elaboración propia.

¿Por qué están en todas partes?

Como se mencionó anteriormente, los carábidos han podido dispersarse en todos los ambientes y ecosistemas que hay en nuestro planeta, encontrando grupos diversificados en los trópicos y hasta las zonas boreales (al norte del ecuador) y australes (al sur del ecuador), desde los desiertos hasta la helada tundra y desde el nivel del mar hasta elevaciones montañosas.

Pero ¿cómo es posible que puedan estar en ambientes tan contrastantes? Esta situación no se debe a un solo factor. Existen trabajos científicos que documentan el éxito de algunas especies de carábidos en determinadas zonas y ambientes. En ellos utilizan diferentes atributos ecológicos, biogeográficos y evolutivos, lo que permite dar respuesta a dicha pregunta en casos particulares. Ejemplo de lo anterior, es cómo han logrado sobrevivir algunas especies en el desierto del Sahara, para este caso las especies de carábidos dependen de los nidos de las hormigas, ya que en su estado larval se alimentan de ellas y de los recursos de sus nidos hasta alcanzar el estado adulto (Dinter et al., 2002). En contraste en Europa, se tiene conocimiento sobre la notable actividad de los carábidos en la temporada invernal, en la que son depredadores de invertebrados invernales, y a la vez constituyen una fuente de alimento para algunos mamíferos que se encuentran activos durante todo el año (Jaskuła y Soszyńska-Maj, 2011).

Importancia ecológica y bioindicadores

Hablar de la importancia y del papel que desempeñan los organismos que habitan el planeta resulta un tanto evidente, ya que los ecosistemas mantienen su equilibrio debido al roll desempañado por los diferentes grupos biológicos presentes en él.

Los carábidos cumplen un papel fundamental en los diversos procesos ecológicos en los que participan, debido a sus hábitos de vida, ya que cumplen con distintos roles en la dinámica del suelo, como la degradación de materia orgánica y la promoción de la aireación y filtración del agua (Paleologos, 2012). Además, al ser un grupo depredador, son muy útiles en el control natural de las poblaciones de otros organismos, incluyendo algunos considerados como plagas, entre ellas las larvas de moscas.

Por otra parte, gracias a su diversidad y facilidad de colecta, los carábidos son reconocidos como un grupo indicador de condiciones ambientales, debido a que tienen alta sensibilidad al entorno, respondiendo a cambios bióticos en la composición de los suelos, convirtiéndolos en una de las familias de coleópteros más utilizadas para analizar la salud ambiental, el impacto en el cambio del paisaje o evaluar la diversidad de los ecosistemas (Larochelle y Larivière, 2003).

Carábidos y la agricultura

La agricultura es una de las actividades esenciales dentro de la sociedad humana, ya que juega un papel crusial en la economía a diferentes niveles, ya sea local o regional. Gracias a los atributos depredadores de varias especies de carábidos, han sido utilizadas y estudiadas en hábitats agrícolas con distintos enfoques (Allen, 1979). Uno de los aspectos abordados, es conocer cuáles son las presas que consumen los carábidos en los hábitats agrícolas y saber si entre ellas existen organismos considerados como plaga. Otros estudios comparan las presas que consumen, en campos agrícolas, con respecto a aquellas de las que se alimentan en áreas no cultivadas, de esta manera se ha evaluado qué tan efectivos pueden ser los carábidos como controladores de plagas en los cultivos.

Uno de los temas más debatibles es la aplicación de agroquímicos como pesticidas, y los riesgos que implica su uso por la posible contaminación del suelo agrícola, los cultivos y el daño a la salud humana por su consumo. Ejemplo de esto, es la medición de las concentraciones de metales pesados o sustancias nocivas, que se hizo en campos de trigo en Italia (consecuencia del uso de pesticidas), utilizando la especie Harpalus rufipes (De Geer, 1774), un carábido depredador generalista. Se encontraron diferentes patrones de concentración en los individuos colectados, pero determinaron la presencia de importantes cantidades de metales pesados acumuladas en los carábidos, lo que destaca la capacidad regulatoria de esta especie para la absorción de dichos metales, en la que se encontró una mayor concentración de cobre, magnesio, zinc y cadmio, proporcionando datos referenciales donde se evidencian los posibles riesgos que tienen los agroquímicos hacia las tierras de cultivo (Naccarato et al., 2020).

Los carábidos en la cultura y la sociedad humana

A pesar de que nuestro mundo bien podría ser llamado “el planeta escarabajo”, en lugar de planeta Tierra (McHugh y Liebherr, 2009), debido a la gran diversidad de estos insectos, se debe considerar que lo que realmente abunda somos los seres humanos, y ya que los carábidos están por todas partes, es inevitable preguntarse: ¿qué sucede con esta interacción carábidos-humanos?

Desde los postulados de Linneo sobre la clasificación, taxonomía y nomenclatura de los seres vivos, se puede reconocer una relación entre la sociedad humana y los organismos, lo que se evidencia en los nombres con los que se conoce a los diferentes grupos biológicos. Por ejemplo, la palabra Coleoptera está conformada por los vocablos latinos koleos y pteron que significan “caja o estuche” y “alas” respectivamente, lo cual es evidente que alude a que el segundo par de alas se guarda sobre los élitros (primer par de alas endurecido) como si fuera un estuche. En la familia Carabidae, la palabra se deriva de griego karabus que significa “caminante” lo cual es una característica de este grupo de escarabajos (Zaragoza-Caballero et al., 2016).

Un aspecto social y muy importante, es conocer qué tan peligrosos pueden ser los carábidos para los humanos. La respuesta inmediata es: que son prácticamente inofensivos para las personas. Si bien algunos carábidos pueden excretar sustancias químicas, como mecanismo de defensa contra algunos organismos depredadores, esto no representa un peligro específico para los humanos, aunque es relativamente fácil identificar cuando esto sucede, debido al fuerte olor que pueden producir las sustancias excretadas. Algunas especies de carábidos, conocidas comúnmente como escarabajos bombarderos (particularmente las subfamilias Brachininae y Paussinae), poseen un par de glándulas pigidiales (esto es, al final del cuerpo) con las que “disparan” estas sustancias químicas con tal fuerza que asemeja una pequeña explosión, de ahí su apodo de bombarderos, aunque la mayoría de las especies no lo hace de la misma manera.

Como se ha comentado, los carábidos se pueden encontrar en cualquier ambiente, por lo que también están presentes en zonas con un alto grado de alteración antrópica, como las ciudades. De hecho, es frecuente encontrarlos en los suelos de parques, terrenos baldíos o en los jardines de las casas. El fenómeno de la urbanización, representa una amenaza por causar pérdida de biodiversidad a nivel mundial (Fenoglio et al., 2019) y se sabe que las poblaciones de algunas especies de diferentes grupos de insectos han ido en declive en los últimos años, debido a las múltiples actividades antrópicas (Wagner et al., 2021).

En el caso de los carábidos es difícil generalizar una consecuencia para un grupo tan grande y diverso, ya que las respuestas y sensibilidad que presentan las especies de esta familia frente a la urbanización son variables. Puede inducir a cambios en el comportamiento, en la actividad estacional (que estén activos en ciertas época del año), las condiciones fisiológicas (en sus órganos internos y funciones vitales), el tamaño poblacional (incremento o decremento del número de organismos por especie) o incluso cambios en la diversidad genética (genes), taxonómica (linajes) o funcional (papel ecológico). Por esto, la inclusión de espacios verdes dentro de las ciudades, lo más parecido a los sitios antes de ser transformado por el humano, son fundamentales para la preservación de la diversidad de estos y otros insectos, lo que también significa una función recreativa y de conservación para la biodiversidad dentro de hábitats urbanos (Magura y Lövei, 2020).

Conclusiones

Los carábidos conforman uno de los grupos de coleópteros más diversos y relevantes para nuestro planeta, han podido distribuirse y adaptarse con gran éxito a los diferentes ambientes existentes, y son uno de los grupos de insectos más antiguos y exitosos actualmente conocidos. Desempeñan un rol primordial dentro de los ecosistemas naturales y transformados por el ser humano, lo que incluso los ha llevado a ser nuestros aliados forestales. Es importante tomar en cuenta que a pesar de su aspecto agresivo, son completamente inofensivos y no representan algún peligro para las personas o animales domésticos. Su conservación es un desafío que va implícito con la propia tarea de la preservación biológica, por lo que los estudios ecológicos, biogeográficos, taxonómicos y evolutivos son esenciales para establecer un mejor conocimiento sobre este fantástico grupo de escarabajos.


Agradecimientos. A Julieta Asiain (Laboratorio de Sistemática Animal, cibuaeh) por la toma y edición de algunas fotografías. A dos revisores anónimos cuyas sugerencias ayudaron a mejorar este trabajo.

Referencias

  • Allen, R. T. (1979). The occurrence and importance of ground beetles in agricultural and surrounding habitats. En T. L. Erwin, G. E. Ball, D. R. Whitehead y A. L. Halpern (Eds.), Carabid beetles their evolution, natural history, and classification (pp. 485–505). Dr. W. Junk bv Publishers, The Hague 1979. https://doi.org/10.1007/978-94-009-9628-1_27 .
  • Baca, S. M., Gustafson, G. T., Alexander, A. M., Gough, H. M. y Toussaint, E. F. A. (2021). Integrative phylogenomics reveals a Permian origin of Adephaga beetles. Systematic Entomology, 46(4), 968–990. https://doi.org/10.1111/syen.12506.
  • Ball, G. E. y Shpeley, D. (2000). Carabidae (Coleoptera). En J. Llorente-Bousquets, E. González-Soriano y N. Papavero (Eds.), Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de México: hacia una síntesis de su conocimiento Vol. II. (pp. 363–399). CONABIO.
  • Bouchard, P., Smith, A. B. T., Douglas, H., Gimmel, M. L., Brunke, A. J. y Kanda, K. (2017). Biodiversity of Coleoptera. En R. G. Foottit y P. H. Adler (Eds.), Insect Biodiversity: Science and Society Second edition (pp. 337–417). Wiley-Blackwell Publishing. https://doi.org/10.1002/9781118945568.ch11 .
  • Bousquet, Y. (2012). Catalogue of Geadephaga (Coleoptera, Adephaga) of America, north of Mexico. ZooKeys, 245, 1–1722. https://doi.org/10.3897/zookeys.245.3416.
  • Cerón-Gómez, R., Márquez, J. y Ramírez-Ponce, A. (2022). Fauna de Carabidae (Insecta: Coleoptera) del estado de Hidalgo, México: Lista de especies, primeros registros y datos de distribución geográfica. Acta Zoológica Mexicana (nueva serie), 38, 1–38. https://doi.org/10.21829/azm.2022.3812495.
  • Dar, G. H., Khuroo, A. A., Reddy, C. S. y Malik A. H. (2012). Impediment to Taxonomy and its impact on Biodiversity science: An Indian perspective. Proceedings of the National Academy of Sciences, India, Section B Biological Sciences, 82(2), 235–240. https://doi.org/10.1007/s40011-012-0031-3 .
  • Delgado, L. y Navarrete-Heredia, J. L. (2022). ¿Cuántos taxónomos coleopterólogos hay en México? Boletín de la Asociación Mexicana de Sistemática de Artrópodos, 6(1), 5–8.
  • Dinter, K., Paarmann, W., Peschke, K. y Arndts, E. (2002). Ecological, behavioural and chemical adaptations to ant predation in species of Thermophilum and Graphipterus (Coleoptera: Carabidae) in the Sahara desert. Journal of Arid Environments, 50, 267–286. https://doi.org/10.1006/jare.2001.0850 .
  • Fenoglio, M. S., Rossetti, M. R. y Videla, M. (2019). Negative effects of urbanization on terrestrial arthropod communities: A meta-analysis. Global Ecology and Biogeography, 29(8), 1412–1429. https://doi.org/10.1111/geb.13107 .
  • Hunt, T., Bergsten, J., Levkanicova, Z., Papadopoulou, A., St. John, O., Wild, R., Hammond, P. M., Ahrens, D., Balke, M., Caterino, M. S., Gómez-Zurita, J., Ribera, I., Barraclough, T. G., Bocakova, M., Bocak, L. y Vogler, A. P. (2007). A comprehensive phylogeny of beetles reveals the evolutionary origins of a superradiation. Science, 318(5858), 1913–1916. https://doi.org/10.1126/science.1146954 .
  • Jaskuła, R. y Soszyńska-Maj, A. (2011). What do we know about winter active ground beetles (Coleoptera, Carabidae) in Central and Northern Europe? ZooKeys, 100, 517–532. https://doi.org/10.3897/zookeys.100.1543 .
  • Larochelle, A. y Larivière, M. C. (2003). A natural history of the ground-beetles (Coleoptera: Carabidae) of America north of Mexico. Pensoft.
  • Maddison, D. R., Moore, W., Baker, M. D., Ellis, T. M., Ober, K. A., Cannone, J. J. y Gutell, R. R. (2008). Monophyly of terrestrial adephagan beetles as indicated by three nuclear genes (Coleoptera: Carabidae and Trachypachidae). Zoologica Scripta, 38, 43–62. https://doi.org/10.1111/j.1463-6409.2008.00359.x .
  • Magura, T. y Lövei, G. L. (2020). Consequences of urban living: Urbanization and ground beetles. Current Landscape Ecology Reports, 6, 9–21. https://doi.org/10.1007/s40823-020-00060-x .
  • Mchugh, J. V. y Liebherr, J. K. (2009). Coleoptera. En H. R. Vincent y T. C. Ring (Eds.), Encyclopedia of Insects (second edition) (pp. 183–201). Academic Press. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-374144-8.00062-X .
  • Naccarato, A., Tassone, A., Cavaliere, F., Elliani, R., Pirrone, N., Sprovieri, F., Tagarelli, A. & Giglio, A. (2020). Agrochemical treatments as a source of heavy metals and rare earth elements in agricultural soils and bioaccumulation in ground beetles. Science of the Total Environment, 749, 1–35. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.141438 .
  • Paleologos, M. F. (2012). Los carábidos como componentes clave de la agrobiodiversidad. Su rol en la sustentabilidad de los agroecosistemas de vid de la zona de Berisso, provincia de Buenos Aires. [Tesis de Doctorado no publicada]. Facultad de Ciencias Naturales y Museo de la Universidad Nacional de la Plata.
  • Ponomarenko, A. G. (1977). Suborder Adephaga. En L. V. Arnoldi, V. V. Zherikin, L. M. Nikritin y A. G. Ponomarenko (Eds.). Mesozoic Coleoptera (in Russian) (pp. 1-204) Trudy Paleontologicheskogo Instituta Akademii Nauk SSSR.
  • Shpeley, D. y Van Devender, T. (2022). An annotated checklist of ground beetles (Insecta: Coleoptera: Carabidae) occurring in the state of Sonora, Mexico with descriptions of new species and notes about some collection localities. Dugesiana, 29(1), 41–137. https://doi.org/10.32870/dugesiana.v29i1.7158.
  • Wagner, D. L., Grames, E. M., Forister, M. L., Berenbaum, M. R. y Stopak, D. (2021) Insect decline in the Anthropocene: Death by a thousand cuts. Proceeding of the National Academy of Sciences of the United States of America, 118(2), 1–10. https://doi.org/10.1073/pnas.202398911 .
  • White, R. S. (2007). La edad de la tierra. Documentados Faraday, 8, 1–4. https://www.fliedner.es/media/modules/editor/cienciayfe/docs/faraday/documento_faraday_8_de_white.pdf .
  • Zaragoza-Caballero, S., Navarrete-Heredia, J. L. y Ramírez-García, E. (2016). Temolines. Los coleópteros entre los antiguos mexicanos. Universidad Nacional Autónoma de México.
  • Zhang, Z.-Q. (2013). Phylum Arthropoda. Zootaxa, 3703, 17–26. https://doi.org/10.11646/zootaxa.3703.1.6 .


Recepción: 05/08/2022. Aprobación: 16/05/2023.


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Revista Digital Universitaria Publicación bimestral Vol. 18, Núm. 6julio-agosto 2017 ISSN: 1607 - 6079